Genetic Variability of Pacific Rainbow Smelt Osmerus dentex (Osmeridae) from the Seas of Japan and Okhotsk according to the Data of Analysis of Microsatellite Loci and Mitochondrial DNA

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The genetic diversity of Pacific rainbow smelt Osmerus dentex from the seas of Okhotsk and Japan has been studied based on nine microsatellite loci and the control region of mitochondrial DNA (940 base pairs). The lowest values of all parameters of genetic diversity of mitochondrial DNA were observed in the group of samples from the northern coast of the Sea of Okhotsk. The highest value of the haplotype diversity was found in the sample from the Sakhalin Island and in rainbow smelt from the Sea of Japan. The star-shaped topology of the genealogical structures indicates a rapid expansion of the abundance and the origin of all populations of the species from a single common ancestor from the main refugium. Based on the results of analysis of nuclear markers, we have revealed a statistically significant genetic structuring of rainbow smelt within its Pacific range (the coefficient of genetic differentiation (FST) is 0.033), which is adequately described by the model of isolation by distance. The greatest genetic differences in two types of markers from the other samples have been found in rainbow smelt from the Shkotovka and Botchi rivers of the basin of the Sea of Japan and from the Naiba River (Sakhalin). The observed patterns of genetic differentiation of Pacific rainbow smelt by the nuclear and mitochondrial markers complement each other well and are most likely associated with differences in the distribution of smelt larvae from the spawning grounds, which are determined by the differentiation of oceanographic conditions.

About the authors

A. V. Semenova

Moscow State University, Moscow, Russia; Institute of General Genetics, Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia

Email: seman2000@yandex.ru
Россия, Москва; Россия, Москва

E. V. Ponomareva

Moscow State University, Moscow, Russia

Email: seman2000@yandex.ru
Россия, Москва

O. V. Vilkina

Khabarovsk Branch Russian Federal Research Institute of Fisheries and Oceanography—KhabarovskNIRO, Khabarovsk, Russia

Author for correspondence.
Email: seman2000@yandex.ru
Россия, Хабаровск

References

  1. Андреев А.Г. 2018. Особенности циркуляции вод в южной части Татарского пролива // Исслед. Земли из космоса. № 1. С. 3–11. https://doi.org/10.7868/S0205961418010013
  2. Брыков В.А., Полякова Н.Е., Прохорова А.В. 2003. Филогеографический анализ кеты Oncorhynchus keta (Walbaum) в азиатской части ареала, основанный на изменчивости митохондриальной ДНК // Генетика. Т. 39. № 1. С. 75–82.
  3. Бугаев А.В., Амельченко Ю.Н., Липнягов С.В. 2014. Азиатская зубастая корюшка Osmerus mordax dentex в шельфовой зоне и внутренних водоемах Камчатки: состояние запасов, промысел и биологическая структура // Изв. ТИНРО. Т. 178. С. 3–24. https://doi.org/10.26428/1606-9919-2014-178-3-24
  4. Василец П.М. 2000. Корюшки прибрежных вод Камчатки: Автореф. дис … канд. биол. наук. Владивосток: ИБМ ДВО РАН, 24 с.
  5. Власова Г.А., Васильев А.С., Шевченко Г.В. 2008. Пространственно-временная изменчивость структуры и динамики вод Охотского моря. М.: Наука, 359 с.
  6. Гладенков А.Ю., Гладенков Ю.Б. 2004. Начало формирования межокеанических связей Пацифики и Арктики через Берингов пролив в неогене // Стратиграфия и геол. корреляция. Т. 12. № 2. С. 72–89.
  7. Гриценко О.Ф. 2002. Проходные рыбы острова Сахалин (систематика, экология, промысел). М.: Изд-во ВНИРО, 248 с.
  8. Дьяков Б.С. 2006. О циркуляции вод в Татарском проливе в весеннее время // Изв. ТИНРО. Т. 146. С. 205–212.
  9. Клюканов В.А. 1975. Систематика и родственные отношения корюшек родов Osmerus и Hypomesus (Osmeridae) и их расселение // Зоол. журн. Т. 54. Вып. 4. С. 590–595.
  10. Ковпак Н.Е., Скурихина Л.А., Кухлевский А.Д. и др. 2011. Генетическое разнообразие и родственные взаимоотношения корюшек рода Osmerus российских вод // Генетика. Т. 47. № 8. С. 1081–1096.
  11. Олейник А.Г., Скурихина Л.А., Брыков В.А. и др. 2005. Дифференциация мальмы Salvelinus malma Азии и Северной Америки по данным ПЦР-ПДРФ-анализа митохондриальной ДНК // Там же. Т. 41. № 5. С. 626–634.
  12. Парпура И.З., Колпаков В.Н. 2001. Биология и внутривидовая дифференциация корюшек Приморья // Чтения памяти В.Я. Леванидова. Вып. 1. С. 284–295.
  13. Пищальник В.М., Архипкин В.С., Леонов А.В. 2010. О циркуляции вод в Татарском проливе // Вод. ресурсы. Т. 37. № 6. С. 657–670.
  14. Рогачев К.А., Шлык Н.В. 2015. Исключительное опреснение прибрежных вод северо-западной части Охотского моря в 2013 г. // Вестн. ДВО РАН. № 2 (180). С. 118–125.
  15. Семенова А.В., Строганов А.Н., Бугаев А.В. и др. 2019а. Анализ изменчивости микросателлитных локусов в популяциях азиатской зубастой корюшки Osmerus dentex Восточной и Западной Камчатки // Генетика. Т. 55. № 1. С. 70–80. https://doi.org/10.1134/S0016675819010041
  16. Семенова А.В., Строганов А.Н., Пономарева Е.В., Афанасьев К.И. 2019б. Микросателлитная изменчивость азиатской корюшки Osmerus dentex Белого моря // Там же. Т. 55. № 6. С. 723–727. https://doi.org/10.1134/S001667581906016X
  17. Скурихина Л.А., Олейник. А.Г., Кухлевский А.Д. и др. 2015. Генетическая дифференциация тихоокеанской корюшки Osmerus mordax dentex по данным анализа митохондриальной ДНК // Там же. Т. 51. № 12. С. 1410–1422. https://doi.org/10.7868/S0016675815120115
  18. Хен Г.В., Ванин Н.С., Фигуркин А.Л. 2002. Особенности гидрологических условий в северной части Охотского моря во второй половине 90-х гг. // Изв. ТИНРО. Т. 130. С. 24–43.
  19. Черешнев И.А., Волобуев В.В., Шестаков А.В., Фролов С.В. 2002. Лососевидные рыбы Северо-Востока России. Владивосток: Дальнаука, 496 с.
  20. Черниенко И.С. 2010. Элементы пространственно-функциональной структуры аяно-шантарской популяции камчатского краба (Paralithodes camtschaticus) // Изв. ТИНРО. Т. 163. С. 172–184.
  21. Шпигальская Н.Ю., Пильганчук О.А., Савенков В.В. и др. 2012. Результаты исследований внутривидовой структуры промысловых видов рыб методами популяционной генетики // Исслед. вод. биол. ресурсов Камчатки и сев.-зап. части Тихого океана. Вып. 25. С. 69–97.
  22. Щукина Г.Ф. 1999. Биологические основы внутривидовой дифференциации азиатской корюшки Osmerus mordax dentex в водах Сахалина // Сб. науч. тр. СахНИРО. Т. 2. Южно-Сахалинск: Изд-во СахНИРО. С. 74–84.
  23. Baby M.C., Bernatchez L., Dodson J.J. 1991. Genetic structure and relationships among anadromous and landlocked populations of rainbow smelt, Osmerus mordax, Mitchill, as revealed by mtDNA restriction analysis // J. Fish Biol. V. 39. № sA. P. 61–68. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.1991.tb05068.x
  24. Bandelt H.J., Forster P., Röhl A. 1999. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Mol. Biol. Evol. V. 16. № 1. P. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036
  25. Beacham T.D., Hay D.E., Le K.D. 2005. Population structure and stock identification of eulachon (Thaleichthys pacificus), an anadromous smelt, in the Pacific Northwest // Mar. Biotechnol. V. 7. № 4. P. 363–372. https://doi.org/10.1007/s10126-004-4075-0
  26. Bernatchez L., Martin S. 1996. Mitochondrial DNA diversity in anadromous rainbow smelt, Osmerus mordax Mitchill: a genetic assessment of the member-vagrant hypothesis // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 53. № 2. P. 424–433. https://doi.org/10.1139/f95-180
  27. Boivin T., Bouvier J.C., Beslay D. et al. 2004. Variability in diapause propensity within populations of a temperate insect species: interactions between insecticide resistance genes and photoperiodism // Biol. J. Lin. Soc. V. 83. № 3. P. 341–351. https://doi.org/10.1111/j.1095-8312.2004.00392.x
  28. Bradbury I.R., Coulson M.W., Campana S.E., Bentzen P. 2006. Morphological and genetic differentiation in anadromous smelt Osmerus mordax (Mitchill): disentangling the effects of geography and morphology on gene flow // J. Fish Biol. V. 69. № sc. P. 95–114. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2006.01263.x
  29. Bradbury I.R., Campana S.E., Bentzen P. 2008. Low genetic connectivity in an estuarine fish with pelagic larvae // Can. J. Fish. Aquat. Sci. V. 65. № 2. P. 147–158. https://doi.org/10.1139/f07-154
  30. Bradbury I.R., Coulson M.W., Campana S.E. et al. 2011. Contemporary nuclear and mitochondrial genetic clines in a north temperate estuarine fish reflect Pleistocene vicariance // Mar. Ecol. Prog. Ser. V. 438. P. 207–218. https://doi.org/10.3354/meps09286
  31. Chapuis M.P., Estoup A. 2007. Microsatellite null alleles and estimation of population differentiation // Mol. Biol. Evol. V. 24. № 3. P. 621–631. https://doi.org/10.1093/molbev/msl191
  32. Costello A.B., Down T.E., Pollard S.M. et al. 2003. The influence of history and contemporary stream hydrology on the evolution of genetic diversity within species: an examination of microsatellite DNA variation in bull trout, Salvelinus confluentus (Pisces: Salmonidae) // Evolution. V. 57. № 2. P. 328–344. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2003.tb00267.x
  33. Evanno G., Regnaut S., Goudet J. 2005. Detecting the number of clusters of individuals using the software STRUCTURE: a simulation study // Mol. Ecol. V. 14. № 8. P. 2611–2620. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2005.02553.x
  34. Flannery B.G., Spangler R.E., Norcross B.L. et al. 2013. Microsatellite analysis of population structure in Alaska Eulachon with application to mixed-stock analysis // Trans. Am. Fish. Soc. V. 142. № 4. P. 1036–1048. https://doi.org/10.1080/00028487.2013.790841
  35. Hewitt G. 2000. The genetic legacy of the Quaternary ice ages // Nature. V. 405. № 6789. P. 907–913. https://doi.org/10.1038/35016000
  36. Hirase S. 2022. Comparative phylogeography of coastal gobies in the Japanese Archipelago: future perspectives for the study of adaptive divergence and speciation // Ichthyol. Res. V. 69. № 1. P. 1–16. https://doi.org/10.1007/s10228-021-00824-3
  37. Iles T.D., Sinclair M. 1982. Atlantic herring: stock discreteness and abundance // Science. V. 215. № 4533. P. 627–633. https://doi.org/10.1126/science.215.4533.627
  38. Kottelat M., Freyhof J. 2007. Handbook of European Freshwater Fishes. Cornol; Berlin: Kottelat and Freyhof, 646 p.
  39. Kovach A.I., Breton T.S., Enterline C., Berlinsky D.L. 2013. Identifying the spatial scale of population structure in anadromous rainbow smelt (Osmerus mordax) // Fish. Res. V. 141. P. 95–106. https://doi.org/10.1016/j.fishres.2012.07.008
  40. Leigh J.W., Bryant D. 2015. PopART: Full-feature software for haplotype network construction // Methods Ecol. Evol. V. 6. № 9. P. 1110–1116. https://doi.org/10.1111/2041-210X.12410
  41. Librado P., Rozas J. 2009. DnaSP v5: a software for comprehensive analysis of DNA polymorphism data // Bioinformatics. V. 25. № 11. P. 1451–1452. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btp187
  42. McLean J., Taylor E. 2001. Resolution of population structure in a species with high gene flow: microsatellite variation in the eulachon (Osmeridae: Thaleichthys pacificus) // Mar. Biol. V. 139. № 3. P. 411–420. https://doi.org/10.1007/s002270100483
  43. Meirmans P.G. 2006. Using the AMOVA framework to estimate a standardized genetic differentiation measure // Evolution. V. 60. № 11. P. 2399–2402. https://doi.org/10.1111/j.0014-3820.2006.tb01874.x
  44. Nellbring S. 1989. The ecology of smelts (genus Osmerus): A literature review // Nord. J. Freshw. Res. V. 65. P. 116–145.
  45. O’Donnell J. 1993. Surface fronts in estuaries: a review // Estuaries. V. 16. № 1. P. 12–39. https://doi.org/10.2307/1352761
  46. Peakall R., Smouse P.E. 2012. GenAlEx 6.5: genetic analysis in Excel. Population genetic software for teaching and research an update // Bioinformatics. V. 28. № 19. P. 2537–2539. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/bts460
  47. Peakall R., Smouse P.E., Huff D.R. 1995. Evolutionary implications of allozyme and RAPD variation in diploid populations of dioecious buffalograss Buchloë dactyloides // Mol. Ecol. V. 4. № 2. P. 135–147. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.1995.tb00203.x
  48. Piry S., Luikart G., Conuet J.M. 1999. Bottleneck: A computer program for detecting recent reduction in the effective population size using allele frequency data // J. Hered. V. 90. № 4. P. 502–503. https://doi.org/10.1093/jhered/90.4.502
  49. Pritchard J., Stephens M., Donnelly P. 2000. Inference of population structure using multilocus genotype data // Genetics. V. 155. № 2. P. 945–959. https://doi.org/10.1093/genetics/155.2.945
  50. Puechmaille S.J. 2016. The program structure does not reliably recover the correct population structure when sampling is uneven: subsampling and new estimators alleviate the problem // Mol. Ecol. Resour. V. 16. № 3. P. 608–627. https://doi.org/10.1111/1755-0998.12512
  51. Rannala B., Mountain J.L. 1997. Detecting immigration by using multilocus genotypes // Proc. Natl. Acad. Sci. V. 94. № 17. P. 9197–9201. https://doi.org/10.1073/pnas.94.17.9197
  52. Rice W.R. 1989. Analyzing tables of statistical tests // Evolution. V. 43. № 1. P. 223–225. https://doi.org/10.2307/2409177
  53. Sanger F., Nicklen S., Coulson A.R. 1977. DNA sequencing with chain-terminating inhibitors // Proc. Natl. Acad. Sci. V. 74. № 12. P. 5463–5467. https://doi.org/10.1073/pnas.74.12.5463
  54. Semenova A.V., Stroganov A.N., Ponomareva E.V. et al. 2021. Large-scale genetic structure and diversity of Arctic rainbow smelt Osmerus dentex Steindachner et Kner, 1870 throughout its distributional range based on microsatellites // Polar Biol. V. 44. № 5. P. 927–940. https://doi.org/10.1007/s00300-021-02848-x
  55. Skurikhina L.A., Oleinik A.G., Kukhlevsky A.D. et al. 2018. Phylogeography and demographic history of the Pacific smelt Osmerus dentex inferred from mitochondrial DNA variation // Ibid. V. 41. № 5. P. 877–896. https://doi.org/10.1007/s00300-018-2250-4
  56. Slatkin M., Hudson R.R. 1991. Pairwise comparisons of mitochondrial DNA sequences in stable and exponentially growing populations // Genetics. V. 129. № 2. P. 555–562. https://doi.org/10.1093/genetics/129.2.555
  57. Stamford M.D., Taylor E.B. 2004. Phylogeographical lineages of Arctic grayling (Thymallus arcticus) in North America: divergence, origins and affinities with Eurasian Thymallus // Mol. Ecol. V. 13. № 6. P. 1533–1549. https://doi.org/10.1111/j.1365-294X.2004.02174.x
  58. Van Oosterhout C., Hutchinson W.F., Wills D.P., Shipley P. 2004. MICRO-CHECKER: software for identifying and correcting genotyping errors in microsatellite data // Mol. Ecol. Notes. V. 4. № 3. P. 535–538. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2004.00684.x
  59. Villesen P. 2007. FaBox: an online toolbox for fasta sequences // Ibid. V. 7. № 6. P. 965–968. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2007.01821.x
  60. Weir B.S., Cockerham C.C. 1984. Estimating F-statistics for the analysis of population structure // Evolution. V. 38. № 6. P. 1358–1370. https://doi.org/10.2307/2408641
  61. Wright S. 1943. Isolation by distance // Genetics. V. 28. № 2. P. 114–138. https://doi.org/10.1093/genetics/28.2.114

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2.

Download (824KB)
Indexing metadata
3.

Download (671KB)
Indexing metadata
4.

Download (45KB)
Indexing metadata
5.

Download (39KB)
Indexing metadata
6.

Download (387KB)
Indexing metadata
7. Supplement 1. Distribution of Osmerus dentex haplotypes by sites with sequence numbers deposited in GenBank* (NCBI)
Download (21KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 А.В. Семенова, Е.В. Пономарева, О.В. Вилкина

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies