Immune-mediated and autoimmune disorders of central nervous system after new coronavirus disease

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

Autoimmune and immune-mediated diseases of the central nervous system are relatively rare, but potentially severe and disabling complications of the novel coronavirus infection (COVID-19). Despite the lack of exact prevalence of this group among other complications of COVID-19, its study lately receives increasing attention. Big variety of mechanisms could be involved into pathogenesis of autoimmune and immune-mediated disorders of the central nervous system, including the aberrant immune response to direct viral invasion, neuroinflammation and activation of T- and B-lymphocytes, formation of autoantibodies as a result of cross-reactivity or due to molecular mimicry, etc. This review discusses recent data on the pathogenetic mechanisms as well as clinical features of the most common complications of COVID-19: myelitis, MOG-associated diseases, spectrum of neuromyelitis optica disorders. Multiple potential biomarkers detected in post-COVID-19 patients and their diagnostic and clinical value are discussed. Given the increased number of patients having COVID-19, the study of such diseases, their connection with infection, and possible mechanisms seems to be an extremely relevant area of modern neuroimmunology.

Full Text

АКТУАЛЬНОСТЬ

Новая коронавирусная инфекция (COVID-19), вызываемая вирусом SARS-CoV-2, была впервые зарегистрирована и описана в декабре 2019 г. в китайском городе Ухань. В марте 2020 г. в связи с лавинообразным ростом количества госпитализаций и летальных исходов эпидемия коронавирусной инфекции была признана пандемией. По мере увеличения числа случаев заболевания COVID-19 стало ясно, что вирус SARS-CoV-2 помимо поражения дыхательной системы может приводить к мультиорганной патологии, в частности к нарушениям функционирования сердечно-сосудистой системы, желудочно-кишечного тракта, системы свертывания крови, вызывать различные поражения кожи, глаз, а также нервной системы [1–8].

С момента описания первого случая поражения нервной системы, ассоциированного с вирусом SARS-CoV-2, в литературе все чаще появлялись сообщения об острых или долгосрочных неврологических расстройствах, возникающих одновременно или после перенесенной инфекции SARS-CoV-2. Данные неврологические осложнения, собирательно описываемые термином «нейро-COVID», включают широкий спектр клинических проявлений, начиная от легких симптомов, таких как потеря обоняния и вкуса, головная боль и утомляемость, до более тяжелых, включая вирусный энцефалит, инсульт, различные иммуноопосредованные и аутоиммунные заболевания (аутоиммунный энцефалит, миелит, оптический неврит, синдром Гийена–Барре и др.).

Согласно исследованиям, среди различных осложнений при COVID-19 поражения центральной нервной системы (ЦНС) встречаются у 36 % больных, периферической нервной системы (ПНС) — у 12 % больных [9]. Наиболее часто встречаемыми заболеваниями ЦНС являются острая энцефалопатия (53 %) и острое нарушение мозгового кровообращения по ишемическому или геморрагическому типу (19 %), судорожный синдром/эпилептический статус (10 %) [10]. Распространенность еще одной группы тяжелых поражений ЦНС при COVID-19 — иммуноопосредованных заболеваний — остается окончательно не выясненной, что может быть обусловлено ограничениями в проведении комплексных исследований во время пандемии и сложностью в определении единых диагностических критериев. По результатам исследования R. Moody и соавт. (2021) к наиболее часто встречающимся заболеваниям в данной группе относятся распространенные миелиты, острый рассеянный энцефаломиелит (ОРЭМ), рассеянный склероз, аквапорин-4 (AQP4)- и миелин-олигодендроцитарный гликопротеин (МОГ)-ассоциированные расстройства [8].

Разнообразие клинической картины, широкий спектр тяжести неврологических осложнений, а также вариабельный временной интервал возникновения симптомов позволяют предположить, что у пациентов с неврологическими нарушениями, ассоциированными с COVID-19, в основе заболевания лежат различные патофизиологические механизмы (прямое токсическое действие вируса, иммуноопосредованные механизмы или выработка аутореактивных антител, метаболические и гипоксические нарушения).

ПАТОГЕНЕЗ

Появление провоспалительной активности в ЦНС на фоне коронавирусной инфекции может быть обусловлено как системным воспалением в ответ на инвазию вируса, т. е. исходить с периферии, так и быть результатом активации клеток-резидентов ЦНС, включая микроглию, астроциты и эндотелиальные клетки, вследствие проникновения вируса непосредственно через гематоэнцефалический барьер (ГЭБ).

Нейроинвазия

Все коронавирусы, включая SARS-CoV-2, MERS-CoV и SARS-CoV, в экспериментах in vitro и in vivo продемонстрировали высокий нейроинвазивный потенциал. В частности, на модельных животных была продемонстрирована способность вируса SARS-CoV-2 длительно сохраняться в мозге животных, а также диссеминировать в различные области головного мозга, что может потенциально объяснить разнообразную клиническую картину у пациентов с COVID-19. Потенциальными путями проникновения вируса SARS-CoV-2 в ЦНС являются: ретроградный аксональный транспорт (входными воротами могут служить свободные нервные окончания, расположенные на коже или слизистой оболочке тонкого кишечника, а также обонятельный или тройничный нерв); гематогенная диссеминация с проникновением через гематоэнцефалический барьер (путем инфицирования эпителиальных клеток сосудистых сплетений или с использованием лейкоцитов в качестве вектора); через рецепторы ангиотензин-превращающего фермента-2 (АПФ-2), локализованные на поверхности многих клеток, включая нейроны, астроциты, олигодендроциты и эндотелиальные клетки [11].

Инвазия вируса в ЦНС в редких случаях ведет к прямому цитотоксическому действию вируса с развитием таких осложнений, как некротический энцефалит или миелит. Однако в большинстве случаев она не приводит к прямому цитопатическому действию вируса, а вызывает активацию макроглии и микроглии с последующим развитием иммуноопосредованного поражения. Так, в многоцентровом исследовании при исследовании ликвора лишь у 1,28 % пациентов, перенесших SARS-CoV-2, удалось выявить копии рибонуклеиновой кислоты вируса методом полимеразной цепной реакции [12]. Интересно отметить, что все 3 компонента макроглии (олигодендроциты, астроциты и эпендимальные клетки), а также клетки микроглии содержат на своей поверхности рецепторы АПФ-2 и TMPRSS2 (трансмембранная сериновая протеаза), что обусловливает возможность их прямого инфицирования вирусом SARS-CoV-2 и повреждения [13]. Повреждение олигодендроцитов и нарушение дифференцировки клеток-предшественников на фоне активного синтеза провоспалительных цитокинов активированной микроглией ведет к демиелинизации и нарушению процесса ремиелинизации, что в долгосрочной перспективе может приводить к нейродегенерации [14].

Нейровоспаление

Среди опосредованных эффектов вируса на ЦНС можно выделить гиперактивацию врожденного и адаптивного иммунитета. Хорошо изучено, что SARS-CoV-2 является мощным триггером для активации синтеза провоспалительных цитокинов и других растворимых медиаторов воспаления, что ведет к гипервоспалению и развитию полиорганной недостаточности. Данный механизм может участвовать и в патогенезе неврологических осложнений COVID-19. Так, при исследовании цитокинов сыворотки пациентов с новой коронавирусной инфекцией были выявлены повышенные концентрации интерлейкина (ИЛ)-1β, ИЛ-6, IP-10, фактора некроза опухоли (ФНО), интерферона-γ, воспалительного белка макрофагов (macrophage inflammatory protein, MIP) 1α и 1β и cocудистого эндотелиального фактора роста [11]. Развитие цитокинового шторма может способствовать многим клиническим и лабораторным проявлениям, наблюдаемым при тяжелом течении COVID-19: цитопении, коагулопатии, эндотелиальному повреждению и повышению сосудистой проницаемости. В ходе цитокинового шторма нарушается целостность ГЭБ, что ведет к локальной амплификации вируса и дополнительной стимуляции врожденного иммунного ответа в резидентных клетках.

В различных исследованиях проводилась оценка целостности ГЭБ у пациентов с различной тяжестью инфекции. Так у половины пациентов с тяжелой формой COVID-19 наблюдался повышенный уровень альбумина в ликворе, что свидетельствовало о нарушении проницаемости ГЭБ [15]. Примечательно, что повышенные уровни провоспалительных цитокинов могут сохраняться в цереброспинальной жидкости в течение нескольких недель или месяцев после выздоровления [16, 17], что позволяет предположить, что они также могут способствовать развитию длительных неврологических осложнений COVID-19 [18]. Потенциальный эффект повышения цитокинов на данный момент окончательно не выяснен, требуются дополнительные исследования в этой области.

Синтез аутоантител

Возможно предположить несколько механизмов появления аутоантител и, как следствие, развития аутоиммунных осложнений COVID-19. С одной стороны, образование широкого спектра антител может быть обусловлено перекрестной реактивностью, к которой приводит нейровоспаление за счет разрушения нервных клеток и, как следствие, распространения и обеспечения доступности криптических эпитопов аутоантигенов, а также поликлональной активации T- и В-лимфоцитов. С другой стороны, важную роль может играть также механизм молекулярной мимикрии, в основе которого лежит гомология человеческого протеома и компонентов вируса SARS-CoV-2.

Подтверждением участия механизма молекулярной мимикрии в патогенезе неврологических осложнений COVID-19 служат результаты сравнительного исследования первичной линейной последовательности белков вируса SARS-CoV-2 и человеческих белков. Авторы выявили не менее 30 пептидов, имеющих сходную аминокислотную последовательность [19]. Примерами таких гомологичных последовательностей могут быть белок Cbln2 (cerebellin-2, церебеллин-2), повреждение которого ассоциировано с развитием рассеянного склероза, и белок SLC12A6 (белок из семейства переносчиков растворенных веществ 12 (член 6)), изменения которого могут быть ассоциированы с развитием симптомокомплекса арефлексии и тяжелой прогрессирующей невропатии в сочетании с психическими нарушениями [20, 21]. Кроме того, потенциальными мишенями для аутоантител могут становиться белки не только со сходной пептидной последовательностью, но и с похожей вторичной или третичной структурой [19].

Роль механизмов перекрестной реактивности подтверждена в исследовании M. Fleischer et al. (2021), в котором было проведено исследование сыворотки крови пациентов, перенесших новую коронавирусную инфекцию, на наличие различных антинейрональных и антиглиальных антител. При этом у 35 % пациентов, перенесших COVID-19, было выявлено как минимум одно антитело вне зависимости от тяжести перенесенной инфекции. Наиболее часто выявлялись антитела к титину, МОГ, антинейрональные антитела (анти-Yo, анти-Mi2a/2b, антитела к нейрональному антигену) и DNER (дельта/нотч-подобный белок, содержащий повторы эпителиального фактора роста; Delta/notch like EGF repeat containing) [15]. Кроме того, в одном из исследований высокие титры антинейрональных антител были также выявлены и в ликворе, что говорит о развитии интратекального иммунного ответа [22]. Значение выявляемых антинейрональных антител у асимптомных пациентов пока остается неизученным.

По данным другого исследования было обнаружено, что у 31 из 66 (47 %) тяжелобольных пациентов, инфицированных SARS-CoV-2, вырабатывались аутоантитела к β2-гликопротеину и/или кардиолипину [23]. Кроме того, у пациентов с тяжелым течением COVID-19 уровни аутоантител к кардиолипину были значительно выше, чем у пациентов с умеренным течением заболевания [24]. Однако и в данном случае значимость данных антител для патогенеза тяжелых форм COVID-19 требует дальнейшего изучения.

Обнаружение широкого спектра аутоантител у пациентов с COVID-19 может быть обусловлено появлением экстрафолликулярных В-клеток [25]. Считается, что эти клетки возникают непосредственно из наивных В-лимфоцитов, лишены рецепторов IgD, CD27, CD21 и хемокина CXCR5 и более склонны к выработке аутоантител [26]. Созревание и дифференцировка этих клеток проходят под контролем ИЛ-21, одного из основных медиаторов врожденной иммунной системы, что позволяет данным клеткам избегать механизмов иммунологической толерантности. В более ранних исследованиях повышенные концентрации экстрафолликулярных В-клеток были описаны у пациентов с аутоимунными заболеваниями, в первую очередь с активной системной красной волчанкой, и это увеличение коррелировало с высокой активностью заболевания и худшими исходами [27]. Кроме того, высокие концентрации экстрафолликулярных В-клеток были также описаны при некоторых неврологических заболеваниях, например при энцефалите с антителами к рецептору NMDA (анти-NMDAR) [28]. Роль экстрафолликулярных В-клеток в развитии аутоиммунных заболеваний после перенесенной коронавирусной инфекции активно изучается в настоящее время.

ИММУНООПОСРЕДОВАННЫЕ ПОРАЖЕНИЯ ЦНС

Несмотря на отсутствие точных данных о частоте встречаемости иммуноопосредованных и аутоиммунных заболеваний ЦНС во время пандемии коронавируса, количество публикуемых сообщений и обзорных исследований по данной теме неуклонно растет. В этом разделе кратко описаны клинические особенности наиболее распространенных осложнений из данной группы.

Миелиты

Поражения спинного мозга при COVID-19 встречаются достаточно редко и составляют около 2,7 % случаев неврологических осложнений новой коронавирусной инфекции [10]. В литературе описаны различные варианты поражения спинного мозга у пациентов после COVID-19. Так, при прямом цитотоксическом действии вируса могут развиться острый вялый миелит (полиомиелитическая форма) и некротический миелит. Вследствие иммуноопосредованных и аутоиммунных механизмов — изолированный острый поперечный миелит или поперечный миелит в рамках других заболеваний (рассеянного склероза, МОГ- и AQP4-ассоциированных расстройств). Кроме того, поражение спинного мозга может быть обусловлено различными метаболическими нарушениями с развитием, в частности, гипоксических миелопатий, фунникулярного миелоза и сосудистой патологией с формированием инфаркта спинного мозга. На долю иммуноопосредованных изолированных поперечных миелитов, согласно обзорному исследованию R. Garg и соавт., приходится наибольшее количество случаев — 18 пациентов из 33 (54,5 %) [29].

Клиническая картина постинфекционного острого поперечного миелита при COVID-19 существенно не отличается от миелитов, развивающихся при других вирусных заболеваниях (вызванных вирусами ветряной оспы, простого герпеса, Эпштейна–Барр и др.). Примерно через 2–8 нед после перенесенной инфекции у пациента происходит быстрое нарастание симптомов, характерных для поражения спинного мозга, в частности, нарушение поверхностной и глубокой чувствительности, как правило, двусторонние моторные нарушения в виде вялого пареза с постепенным переходом в спастический, и нарушение тазовых функций [30]. При проведении МРТ характерно выявление центрально расположенного очага, занимающего около 2/3 поперечника спинного мозга.

С другой cтороны, на основании серии исследований удалось выявить некоторые особенности миелитов при COVID-19. Так, для них характерны протяженность очага длиной более четырех сегментов (встречается в 70 % случаев) и локализация преимущественно в шейно-грудном отделе, что обусловливает необходимость проведения дифференциальной диагностики с заболеваниями, ассоциированными с антителами к AQP4 и МОГ [29, 31]. Кроме того, глобально отмечается недостаточный ответ с неполным восстановлением утраченных функций [29, 32] .

МОГ-ассоциированные заболевания

МОГ является второстепенным компонентом миелина, вырабатываемым олигодендроцитами в ЦНС. MOГ-ассоциированные заболевания (МОГАЗ) включают широкий спектр клинических симптомов, таких как неврит зрительного нерва, протяженный миелит, острый диссеминированный энцефаломиелит, стволовой энцефалит, корковый энцефалит и краниальные невропатии. Клинический фенотип острого рассеянного энцефаломиелита (ОРЭМ) чаще наблюдается у детей, в то время как неврит зрительного нерва (одно- и двусторонний) и миелит чаще встречаются среди взрослых [33]. Течение заболевания обычно характеризуется острым началом с последующим чередованием эпизодов ремиссий и обострений, при этом прогрессирующее течение заболевания наблюдается крайне редко.

Дифференциальный диагноз МОГАЗ с другими демиелинизирующими патологиями проводится на основании характерной клинической картины (наличие одного из «классических» фенотипов), ремитирующего течения заболевания, обнаружения антител MOГ-IgG в сыворотке и выявления признаков демиелинизации на МРТ.

Триггером развития МОГАЗ могут быть различные вирусные инфекции, такие как вирус простого герпеса, цитомегаловирус, вирус Эпштейна–Барр, и бактериальные инфекции, в частности боррелиоз. Предполагается, что именно повышение уровней некоторых цитокинов и воспалительных маркеров, включая С-реактивный белок, D-димер, ИЛ-6, 7, 19, GCSF, IP-10, MCP1, макрофагальный воспалительный белок-α и ФНО-α играют значительную роль в развитии МОГАЗ после перенесенной инфекции [34]. Однако на данный момент точный патофизиологический механизм все еще остается неясным.

На момент написания статьи опубликовано 2 обзорных исследования, где приведены данные 21 пациента с МОГАЗ, развившимся после перенесенного COVID-19 [35, 36]. В исследованиях сообщается преимущественно о пациентах молодого возраста. У большинства описанных пациентов (11 из 21) клиническая картина была представлена невритом зрительного нерва. Другими фенотипами являлись ОРЭМ, изолированный миелит, энцефалит и энцефалопатия с судорожным синдромом. Неврологические симптомы появлялись в среднем через 2 нед (от 4 дней до 5 нед) после перенесенной инфекции. Такой временной промежуток между перенесенной инфекцией SARS-CoV-2 и развитием МОГАЗ дает основание говорить об аутоиммунном или иммуноопосредованном генезе заболевания.

Несмотря на данные некоторых нейроиммунологических лабораторий, а также научных исследований, свидетельствующих об увеличении выявления антител к МОГ у пациентов, перенесших COVID-19, в литературе наблюдается относительно малое количество сообщений о МОГАЗ [37]. Таким образом, можно предположить, что не у всех пациентов с антителами к МОГ, выявляемыми после перенесенной новой коронавирусной инфекции, развивается МОГАЗ. Наиболее вероятно, что коронавирусная инфекция с последующим иммунным дисбалансом могут привести к развитию демиелинизующей патологии у людей с генетической предрасположенностью и/или предшествующей иммунной дисрегуляцией [38].

Спектр заболеваний оптиконейромиелита (CЗОНМ)

Оптикомиелит Дэвика — идиопатическое аутоиммунное воспалительное заболевание ЦНС. Основными фенотипами заболевания являются оптический неврит, протяженный миелит и синдром area postrema, однако возможны и другие локализации поражения. Именно открытие специфического для данного заболевания антитела, избирательно связывающего AQP4, привело к пониманию патогенеза заболевания и, как следствие, причины крайней гетерогенности клинических фенотипов.

AQP4 — водный канал, расположенный на терминальной стороне астроцитов [39]. Нарушение проницаемости ГЭБ приводит к проникновению антител к AQP4 в головной мозг, где происходят его связывание с лигандом и разрушение астроцитов. Одновременно с этим происходит активация каскада компонентов комплемента, а также перемещение пула гранулоцитов, эозинофилов и лимфоцитов в ЦНС, что лежит в основе развития процессов демиелинизации и нейродегенерации [40].

Генетическая предрасположенность и перенесенные вирусные инфекции, такие как вирус простого герпеса, Эпштейн–Барр, цитомегаловирус, вирус Зика, являются основными факторами риска развития заболевания [41]. На примерах различных исследований показано, что инфицирование пациентов с предрасположенностью к развитию аутоиммунных заболеваний увеличивает частоту развития демиелинизирующих заболеваний, в том числе и СЗОНМ [42].

Как и другие вирусные инфекции, вирус SARS-CoV-2 может быть триггером развития СЗОНМ. Так, в обзорном исследовании Mirmosayyebab с соавт. (2022) было проанализировано 11 случаев развития СЗОНМ после перенесенной коронавирусной инфекции. Большинство пациентов были женщинами (60 %), средний возраст дебюта заболевания составлял 38,8 лет (7,5–70 лет). Неврологические симптомы, чаще всего в виде неврита зрительного нерва (63 %), наблюдались в среднем через 2 нед после перенесенной инфекции [43]. Необходимы дальнейшие исследования для определения взаимосвязи между COVID-19 и СЗОНМ.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Новая коронавирусная инфекция является комплексным заболеванием, влияющим на все системы и органы человека. На возможность того, что вирус SARS-CoV-2 может вызывать различные иммуноопосредованные поражения нервной системы, указывают разнообразные научные исследования, в том числе полученные данные о нейротропных, нейроинвазивных свойствах SARS-CoV-2 и механизмах инициации и развития иммунного ответа при COVID-19. Выявление определенных аутоантител после перенесенной инфекции в ряде случаев указывает на нарушение регуляции иммунной системы, что может стать отправной точкой для запуска аутоиммунных заболеваний. Необходимы дальнейшие исследования для определения роли выявляемых антител у бессимптомных пациентов, у пациентов с характерными клиническими фенотипами аутоиммунных заболеваний.

ДОПОЛНИТЕЛЬНАЯ ИНФОРМАЦИЯ

Источник финансирования. Финансирование данной работы не проводилось.

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.

Вклад авторов. Все авторы внесли существенный вклад в проведение исследования и подготовку статьи, прочли и одобрили финальную версию перед публикацией.

×

About the authors

Alexandra О. Kozlova

Research Center of Neurology

Email: alykozlova96@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-2992-0199

M.D., neurologist

Russian Federation, Moscow

Alfiia Kh. Zabirova

Research Center of Neurology

Email: alfijasabirowa@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-8544-3107

M.D., neurologist

Russian Federation, Moscow

Ekaterina V. Baydina

Research Center of Neurology

Email: baydina@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0001-5911-5855
SPIN-code: 9864-9147

M.D., Ph.D. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Maria N. Zakharova

Research Center of Neurology

Author for correspondence.
Email: zakharova@neurology.ru
ORCID iD: 0000-0002-1072-9968
SPIN-code: 4277-2860

M.D., D.Sc. (Medicine), Professor

Russian Federation, Moscow

References

  1. Inciardi RM, Lupi L, Zaccone G, et al. Cardiac Involvement in a Patient With Coronavirus Disease 2019 (COVID-19). JAMA Cardiol. 2020;5(7):819–824. doi: 10.1001/jamacardio.2020.1096
  2. Zoghi G, Moosavy SH, Yavarian S, et al. Gastrointestinal implications in COVID-19. BMC Infect Dis. 2021;21(1):1135. doi: 10.1186/s12879-021-06824-y
  3. Gómez-Mesa JE, Galindo-Coral S, Montes MC, Muñoz Martin AJ. Thrombosis and Coagulopathy in COVID-19. Curr Probl Cardiol. 2021;46(3):100742. doi: 10.1016/j.cpcardiol.2020.100742
  4. Sachdeva M, Gianotti R, Shah M, et al. Cutaneous manifestations of COVID-19: Report of three cases and a review of literature. J Dermatol Sci. 2020;98(2):75–81. doi: 10.1016/j.jdermsci.2020.04.011
  5. Seah I, Agrawal R. Can the Coronavirus Disease 2019 (COVID-19) Affect the Eyes? A Review of Coronaviruses and Ocular Implications in Humans and Animals. Ocul Immunol Inflamm. 2020;28(3): 391–395. doi: 10.1080/09273948.2020.1738501
  6. Espíndola OM, Gomes YCP, Brandão CO, et al. Inflammatory Cytokine Patterns Associated with Neurological Diseases in Coronavirus Disease 2019. Ann Neurol. 2021;89(5):1041–1045. doi: 10.1002/ana.26041
  7. Bernard-Valnet R, Perriot S, Canales M, et al. Encephalopathies Associated With Severe COVID-19 Present Neurovascular Unit Alterations Without Evidence for Strong Neuroinflammation. Neurol Neuroimmunol Neuroinflamm. 2021;8(5): e1029. doi: 10.1212/nxi.0000000000001029
  8. Moody R, Wilson K, Flanagan KL, et al. Adaptive Immunity and the Risk of Autoreactivity in COVID-19. Int J Mol Sci. 2021;22(16):8965. doi: 10.3390/ijms22168965
  9. Guan WJ, Ni ZY, Hu Y, et al. Clinical Characteristics of Coronavirus Disease 2019 in China. N Engl J Med. 2020;382(18):1708–1720. doi: 10.1056/nejmoa2002032
  10. Chou SH, Beghi E, Helbok R, et al. Global Incidence of Neurological Manifestations Among Patients Hospitalized With COVID-19-A Report for the GCS-NeuroCOVID Consortium and the ENERGY Consortium. JAMA Netw Open. 2021;4(5):e2112131. doi: 10.1001/jamanetworkopen.2021.12131
  11. Ariño H, Heartshorne R, Michael BD, et al. Neuroimmune disorders in COVID-19. J Neurol. 2022;269(6):2827–2839. doi: 10.1007/s00415–022–11050-w
  12. Liu JM, Tan BH, Wu S, et al. Evidence of central nervous system infection and neuroinvasive routes, as well as neurological involvement, in the lethality of SARS-CoV-2 infection. J Med Virol. 2021;93(3):1304–1313. doi: 10.1002/jmv.26570
  13. Arbour N, Ekandé S, Côté G, et al. Persistent infection of human oligodendrocytic and neuroglial cell lines by human coronavirus 229E. J Virol. 1999;73(4):3326–3337. doi: 10.1128/jvi.73.4.3326–3337.1999
  14. Sarwar S, Rogers S, Mohamed AS, et al. Multiple Sclerosis Following SARS-CoV-2 Infection: A Case Report and Literature Review. Cureus. 2021;13(10): e19036. doi: 10.7759/cureus.19036
  15. Fleischer M, Köhrmann M, Dolff S, et al. Observational cohort study of neurological involvement among patients with SARS-CoV-2 infection. Ther Adv Neurol Disord. 2021;14:1756286421993701. doi: 10.1177/175628642199370
  16. Jarius S, Pache F, Körtvelyessy P, et al. Cerebrospinal fluid findings in COVID-19: a multicenter study of 150 lumbar punctures in 127 patients. J Neuroinflammation. 2022;19(1):19. doi: 10.1186/s12974-021-02339-0
  17. Remsik J, Wilcox JA, Babady NE, et al. Inflammatory Leptomeningeal Cytokines Mediate COVID-19 Neurologic Symptoms in Cancer Patients. Cancer Cell. 2021;39(2):276–283.e3. doi: 10.1016/j.ccell.2021.01.007
  18. Al-Aly Z, Xie Y, Bowe B. High-dimensional characterization of post-acute sequelae of COVID-19. Nature. 2021;594(7862):259–264. doi: 10.1038/s41586-021-03553-9
  19. Dotan A, Muller S, Kanduc D, et al. The SARS-CoV-2 as an instrumental trigger of autoimmunity. Autoimmun Rev. 2021;20(4):102792. doi: 10.1016/j.autrev.2021.102792
  20. Baranzini SE, Wang J, Gibson RA, et al. Genome-wide association analysis of susceptibility and clinical phenotype in multiple sclerosis. Hum Mol Genet. 2009;18(4):767–778. doi: 10.1093/hmg/ddn388
  21. Lourenço CM, Dupré N, Rivière JB, et al. Expanding the differential diagnosis of inherited neuropathies with non-uniform conduction: Andermann syndrome. J Peripher Nerv Syst. 2012;17(1):123–127. doi: 10.1111/j.1529-8027.2012.00374.x
  22. Song E, Bartley CM, Chow RD, et al. Divergent and self-reactive immune responses in the CNS of COVID-19 patients with neurological symptoms. Cell Rep Med. 2021;2(5):100288. doi: 10.1016/j.xcrm.2021.100288
  23. Xiao M, Zhang Y, Zhang S, et al. Antiphospholipid Antibodies in Critically Ill Patients With COVID-19. Arthritis Rheumatol. 2020;72(12):1998–2004. doi: 10.1002/art.41425
  24. Bertin D, Brodovitch A, Beziane A, et al. Anticardiolipin IgG Autoantibody Level Is an Independent Risk Factor for COVID-19 Severity. Arthritis Rheumatol. 2020;72(11):1953–1955. doi: 10.1002/art.41409
  25. Wang EY, Mao T, Klein J, et al. Diverse Functional Autoantibodies in Patients with COVID-19. Nature. 2021;595(7866):283–288. doi: 10.1101/2020.12.10.20247205
  26. Woodruff MC, Ramonell RP, Nguyen DC, et al. Extrafollicular B cell responses correlate with neutralizing antibodies and morbidity in COVID-19. Nat Immunol. 2020;21(12):1506–1516. doi: 10.1038/s41590-020-00814-z
  27. Jenks SA, Cashman KS, Zumaquero E, et al. Distinct Effector B Cells Induced by Unregulated Toll-like Receptor 7 Contribute to Pathogenic Responses in Systemic Lupus Erythematosus. Immunity. 2018;49(4):725–739.e6. doi: 10.1016/j.immuni.2018.08.015. Erratum in: Immunity. 2020;52(1):203. doi: 10.1016/j.immuni.2019.12.005
  28. Latorre D. Autoimmunity and SARS-CoV-2 infection: Unraveling the link in neurological disorders. Eur J Immunol. 2022;52(10): 1561–1571. doi: 10.1002/eji.202149475
  29. Garg RK, Paliwal VK, Gupta A. Spinal cord involvement in COVID-19: A review. J Spinal Cord Med. 2021;11:1–15. doi: 10.1080/10790268.2021.1888022
  30. West TW, Hess C, Cree BA. Acute transverse myelitis: demyelinating, inflammatory, and infectious myelopathies. Semin Neurol. 2012;32(2):97–113. doi: 10.1055/s-0032-1322586
  31. Román GC, Gracia F, Torres A, et al. Acute Transverse Myelitis (ATM): Clinical Review of 43 Patients With COVID-19-Associated ATM and 3 Post-Vaccination ATM Serious Adverse Events With the ChAdOx1 nCoV-19 Vaccine (AZD1222). Front Immunol. 2021;12:653786. doi: 10.3389/fimmu.2021.653786
  32. Kozlova AO, Eliseeva DD, Simaniv TO, et al. Autoimmune spinal cord lesions associated with novel coronavirus infection. Neurology, Neuropsychiatry, Psychosomatics. 2022;14(Suppl 1):21–28. (In Russ.) doi: 10.14412/2074-2711-2022.1S-21-28
  33. Ramanathan S, Mohammad S, Tantsis E, et al. Clinical course, therapeutic responses and outcomes in relapsing MOG antibody-associated demyelination. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2018;89(2):127–137. doi: 10.1136/jnnp-2017-316880
  34. Mehta P, McAuley DF, Brown M, et al. COVID-19: consider cytokine storm syndromes and immunosuppression. Lancet. 2020;395(10229):1033–1034. doi: 10.1016/s0140-6736(20)30628-0
  35. Lambe J, McGinley MP, Moss BP, et al. Myelin oligodendrocyte glycoprotein-IgG associated disorders (MOGAD) following SARS-CoV-2 infection: A case series. J Neuroimmunol. 2022;370:577933. doi: 10.1016/j.jneuroim.2022.577933
  36. Colantonio MA, Nwafor DC, Jaiswal S, et al. Myelin oligodendrocyte glycoprotein antibody-associated optic neuritis and myelitis in COVID-19: a case report and a review of the literature. Egypt J Neurol Psychiatr Neurosurg. 2022;58(1):62. doi: 10.1186/s41983-022-00496-4
  37. Mariotto S, Carta S, Dinoto A, et al. Is there a correlation between MOG-associated disorder and SARS-CoV-2 infection? Eur J Neurol. 2022;29(6):1855–1858. doi: 10.1111/ene.15304
  38. Marignier R, Hacohen Y, Cobo-Calvo A, et al. Myelin-oligodendrocyte glycoprotein antibody-associated disease. Lancet Neurol. 2021;20(9):762–772. Erratum in: Lancet Neurol. 2021;20(10):e6. Erratum in: Lancet Neurol. 2022;21(1):e1. PMID: 34418402. doi: 10.1016/s1474-4422(21)00218-0
  39. Yi MH, Lee YS, Kang JW, et al. NFAT5-dependent expression of AQP4 in astrocytes. Cell Mol Neurobiol. 2013;33(2):223–232. doi: 10.1007/s10571-012-9889-0
  40. Carnero Contentti E, Correale J. Neuromyelitis optica spectrum disorders: from pathophysiology to therapeutic strategies. J Neuroinflammation. 2021;18(1):208. doi: 10.1186/s12974-021-02249-1
  41. Machado C, Amorim J, Rocha J, et al. Neuromyelitis optica spectrum disorder and varicella-zoster infection. J Neurol Sci. 2015;358(1Pt 2):520–521. doi: 10.1016/j.jns.2015.09.374
  42. Harris MK, Maghzi AH, Etemadifar M, et al. Acute demyelinating disorders of the central nervous system. Curr Treat Options Neurol. 2009;11(1):55–63. doi: 10.1007/s11940-009-0008-6
  43. Mirmosayyeb O, Ghaffary EM, Bagherieh S, et al. Post COVID-19 infection neuromyelitis optica spectrum disorder (NMOSD): A case report-based systematic review. Mult Scler Relat Disord. 2022;60:103697. doi: 10.1016/j.msard.2022.103697

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2022 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 77760 от 10.02.2020.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies