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INTRODUCCIÓN
Los cactus (Cactaceae) son una familia diversa de plantas americanas que comprende más de 130 géneros y 1.800 especies (Hernández-Ledesma et al. 2015). Éstos habitan la mayoría del rango latitudinal del continente americano, desde los 56°N (Canadá) hasta los 50°S (Argentina), y desde el nivel del mar hasta los 4.500 m s.n.m. (Anderson 2001). La mayoría de los cactus son hermafroditas, aunque algunos son dioicos (Mandujano et al. 2010). En los cactus hermafroditas la hercogamia (i.e., separación espacial de los verticilos fértiles) y la dicogamia (i.e., separación temporal de los verticilos fértiles) son rasgos frecuentes (Mandujano et al. 2010). Estas características se combinan con la autoincompatibilidad como mecanismos para evitar la autofecundación, ya sea por autogamia (i.e., polinización no asistida por polinizadores) o geitonogamia (i.e., autopolinización mediada por polinizadores) (Mandujano et al. 2010). De hecho, el conjunto de estas características ha sido importante para guiar la evolución de los sistemas reproductivos desde sistemas mixtos (i.e., autogamia más geitonogamia más xenogamia) y ancestrales, a sistemas principalmente cruzados (i.e., xenogamia) de evolución más reciente (Mandujano et al. 2010, Schlumpberger 2012).
Los cactus presentan adaptaciones florales para la polinización por cuatro grandes grupos de polinizadores, o combinaciones de éstos: abejas (i.e., melitofilia), colibríes (i.e., ornitofilia), murciélagos (i.e., quiropterofilia) y polillas (i.e., esfingofilia) (Schlumpberger 2012). En los linajes de cactus ancestrales, la polinización por abejas es la que prevalece, siendo más frecuente en las zonas templadas del continente (Schlumpberger 2012). Los cactus con este modo de polinización suelen ser pequeños, con flores aplanadas y amarillas (Schlumpberger 2012). En los linajes de cactus de evolución más reciente, las presiones selectivas ejercidas por colibríes, murciélagos y polillas han conducido hacia la formación de un tubo floral alargado y estrecho (i.e., hipantio) en cuya base se produce abundante néctar (Schlumpberger 2012). Además, las flores polinizadas por colibríes suelen ser erectas o péndulas, mayormente rojas, de antesis diurna y sin aromas (Schlumpberger 2012). Por el contrario, las flores polinizadas por murciélagos y polillas suelen ser erectas, blancas o de colores claros, de antesis nocturna y muy aromáticas (Fleming et al. 2009, Schlumpberger 2012).
El cactus candelabro, Browningia candelaris (Meyen) Britton & Rose, es una especie de cactus columnar, en riesgo de extinción, que habita en el desierto de Atacama, en el piedemonte de la cordillera de Los Andes, en el sur de Perú y norte de Chile, entre los 2000 y los 2800 m s.n.m. aprox. (Rodríguez et al. 2018). Los individuos juveniles y adultos alcanzan hasta 8 m de altura, con un diámetro a la altura del pecho (DAP) de 40 cm aprox. (Rosello & Belmonte 1999). Los botones florales son sésiles, globosos en los primeros estados de desarrollo, con pequeñas escamas imbricadas de color oliváceo, que una vez que maduran se elongan y adquieren una forma ovoide hasta la floración (Rosello & Belmonte 1999). Las flores son solitarias, grandes, conspicuas, fragantes, tubulares, hermafroditas, actinomorfas a levemente zigomorfas, con el cuello floral angosto (Rosello & Belmonte 1999). Los tépalos son numerosos, dispuestos en espiral, los externos son gruesos de color oliváceo y los internos delgados de color rosado pálido a color café claro o blanco (Rosello & Belmonte 1999). El gineceo es tricarpelar con ovario ínfero, unilocular, con numerosos óvulos; el estilo es tubular y delgado de unos 11 cm de longitud; el estigma posee 11 lóbulos de 0,6 cm de longitud aproximadamente. (Rosello & Belmonte 1999). El androceo está compuesto por numerosos estambres de inserción perigina-epigina con relación al ovario, de más de 6 cm de longitud (Rosello & Belmonte 1999). La floración ocurre entre mayo y septiembre, durante el invierno austral, y con posterioridad a las lluvias altiplánicas de verano (Rosello & Belmonte 1999). El fruto es una baya de consistencia blanda, ovoide, de unos 9 cm de largo, con numerosas semillas de 1,8 a 2 mm de longitud (Rosello & Belmonte 1999).
Observaciones que hemos realizado en una población de B. candelaris creciendo en el límite sur de su distribución (i.e., Región de Tarapacá, Chile, 20°17′00″S 69°20′00″O), indican que la especie posee flores grandes y alargadas que producen abundante néctar, su antesis, que dura menos de 24 horas, ocurre previo al crepúsculo, permaneciendo las flores abiertas, fragantes y receptivas durante toda la noche y hasta la mañana del día siguiente (A.M. Humaña & A. Jimenez, obs. pers.). Estas características florales sugieren un síndrome de polinización por murciélagos (i.e., quiropterofilia) y, por lo tanto, de reciente evolución (Fleming et al. 2009, Schlumpberger 2012). De hecho, en Perú, las flores de este cactus son forrajeadas, y probablemente polinizadas, por el murciélago nectarívoro Platalina genovensium (Phyllostomidae; Sahley & Baraybar 1996). Sin embargo, en Chile, este murciélago sólo ha sido avistado al norte de la región de Tarapacá, en el Valle de Azapa (18°31′2″S 70°11′31″O), siendo el único murciélago nectarívoro presente en el país (Galaz et al. 1999, Ossa et al. 2016). En Tarapacá hemos observado que las flores de B. candelaris son forrajeadas por algunas especies de moscas, abejas y el colibrí Rhodopis vesper vesper (Lesson, 1829) (Trochilidae) (A.M. Humaña & A. Jimenez, obs. pers.). Hipotetizamos que, en el sur de su distribución (i.e., Tarapacá), las poblaciones de B. candelaris son autoincompatibles y, por lo tanto, dependen de polinizadores para producir semillas. Sin embargo, los visitantes florales (i.e., colibríes e insectos) serían poco efectivos, debido a que actuarían como reemplazantes de los murciélagos, haciendo que las flores sufran limitación por polen, produciendo frutos con menos semillas que la cantidad máxima que potencialmente pueden generar. El objetivo general de este trabajo fue evaluar el sistema reproductivo de B. candelaris, estimando su capacidad de producir semillas con polen propio (i.e., autogamia y geitonogamia) y exógeno (i.e., xenogamia), en presencia y ausencia de polinizadores. Los objetivos de este estudio son: i) evaluar el sistema reproductivo de B. candelaris, mediante ensayos de polinización manual, y ii) establecer la identidad de sus visitantes florales, mediante observaciones de campo.
MÉTODOS
Sitio de estudio
Realizamos el trabajo de campo entre finales de mayo y finales de julio de 2017 y 2019 en la Quebrada de Panoya, Mamiña, en la precordillera de la Región de Tarapacá, Chile (20°01’ S - 69°12’ O, 2800 ms.n.m.). El sitio de estudio se encuentra localizado en el Desierto de Atacama, en un área donde el suelo es de tipo desértico esqueletal, por lo cual presenta escasa acumulación de materia orgánica sobre un sustrato que casi no exhibe evolución pedogénica, es decir, sólo es posible distinguir el horizonte A (Leighton 2010). El clima es supratropical inferior hiperárido hiperoceánico (Luebert & Pliscoff 2006). La vegetación corresponde al piso de vegetación bosque espinoso tropical andino de las cactáceas B. candelaris y Corryocactus brevistylus (K. Schum. ex Vaupel) Britton & Rose, el cual se desarrolla desde Arequipa en Perú hasta Tarapacá en Chile, entre los 2000 y los 2800 m s.n.m. (Luebert & Pliscoff 2006). En este piso de vegetación crecen también los cactus Haageocereus fascicularis (Meyen) F. Ritter, Cumulopuntia sphaerica (C.F. Först.) E.F. Anderson, Oreocereus hempelianus (Gürke) D.R. Hunt, y O. leucotrichus (Phil.) Wagenkn. ex F. Ritter, así como los arbustos Ephedra chilensis C. Presl (Ephedraceae), Ambrosia artemisioides Meyen & Walp. ex Meyen (Asteraceae) y Atriplex imbricata (Moq.) D. Dietr. (Chenopodiaceae), entre otros (Luebert & Pliscoff 2006).
Sistema reproductivo y polinización natural
Para evaluar si B. candelaris depende de polinizadores para producir semillas, así como las posibles vías de producción de éstas, realizamos tres ensayos de polinización manual, autogamia, geitonogamia y xenogamia, más un control por polinización natural (Kearns & Inouye 1993). Cada tratamiento lo realizamos en dos años no consecutivos, 2017 y 2019, debido a que en estos años hubo abundantes precipitaciones que se tradujeron en una profusa floración de B. candelaris. Además, cada tratamiento los realizamos en un número variable de flores e individuos por cada año. De hecho, utilizamos entre 10 y 24 flores (10 - 17 individuos), en 2017, y entre 62 y 96 flores (24 - 29 individuos), en 2019.
Para evaluar si B. candelaris puede producir semillas después de recibir polen de la misma flor, pero sin polinizadores que medien esta transferencia (i.e., autogamia), realizamos dos pruebas de autopolinización automática embolsando con mallas de tul, 24 y 69 botones florales no emasculados, correspondientes a 17 (año 2017) y 29 individuos (año 2019). Estos botones fueron mantenidos embolsados durante todo el periodo de floración y fructificación, prestando especial cuidado en que las mallas de tul no hicieran contacto con los verticilos fértiles de las flores evitando que pudiesen actuar como vectores de polen.
Para determinar si B. candelaris puede producir semillas con polen del mismo individuo, pero transportado por polinizadores (i.e., geitonogamia) realizamos dos pruebas de autopolinización manual, seleccionando 10 y 62 botones florales, correspondientes a 10 y 26 individuos distintos, en 2017 y 2019, respectivamente. Los botones florales fueron emasculados y embolsados durante la floración hasta que los estigmas mostraron signos de estar maduros y receptivos (i.e., desplegados y pegajosos). Estas flores sexualmente maduras fueron desembolsadas y luego polinizadas manualmente, ad libitum, con polen extraído de otras flores del mismo individuo, justo en el momento en que el polen de las flores emisoras fue liberado por las anteras (i.e., cuando las anteras estuvieron dehiscentes). Una vez que las flores fueron polinizadas manualmente, éstas fueron embolsadas nuevamente y mantenidas así durante todo el tiempo restante de floración y fructificación.
Para evaluar si B. candelaris puede producir semillas con polen de otros individuos (i.e., xenogamia), pero transportado por polinizadores, realizamos dos pruebas de polinización cruzada manual, seleccionando 12 y 67 botones florales, correspondientes a 11 y 28 individuos distintos, en 2017 y 2019, respectivamente. Los botones florales fueron emasculados y embolsados con mallas de tul durante su desarrollo y floración hasta que los estigmas mostraron signos de estar maduros y receptivos. Estas flores maduras fueron desembolsadas y luego polinizadas manualmente con polen extraído de flores de otros individuos, ubicados a una distancia aprox. de 1 km, justo en el momento en que el polen de las flores emisoras fue liberado por las anteras. Una vez que las flores fueron polinizadas manualmente, éstas fueron embolsadas y mantenidas así durante el tiempo restante de floración y durante la fructificación.
Para evaluar la producción de semillas de B. candelaris por polinización natural seleccionamos 15 y 96 flores, correspondientes a 11 y 24 individuos, en 2017 y 2019, respectivamente. Las flores fueron escogidas previo a la antesis, marcadas de manera inconspicua con hebras de lana de color blanco, y dejadas expuestas a la acción de los polinizadores durante todo el periodo de floración y posterior fructificación. Para determinar la identidad de los posibles polinizadores realizamos dos tipos de observaciones, una para visitantes florales nocturnos y otra para visitantes diurnos. De este modo, para determinar la identidad de los visitantes florales nocturnos utilizamos tres cámaras trampa (Marca Bushnell, modelo 119938C, Tailandia), las que fueron dispuestas en tres cactus distintos en dirección a tres flores maduras por cada cactus individual. Las cámaras fueron dispuestas a una distancia promedio de 5 m aproximadamente de cada flor en cada uno de los individuos. Este procedimiento se repitió durante tres días, dando un total de 27 flores observadas, correspondientes a nueve cactus individuales. Las cámaras trampas estuvieron activas desde las 17:00 h hasta las 12:00 h de la mañana siguiente, dando un total de 19 horas de observación distribuidas entre el crepúsculo, la noche y la mañana. Para determinar la identidad de los visitantes florales diurnos, mediante simple inspección visual en caminata libre por el sitio de estudio, entre las 9:00 y las 12:00 h de cada uno de los 5 días de observación, observamos un total de cinco flores por cactus individual, en cinco individuos distintos, los que fueron observados, dando un total de 25 flores observadas. Las observaciones se realizaron durante media hora cada día, a una distancia promedio de 3 m, dando un total de 2,5 horas de observación diurna. Debido al bajo número de flores, individuos y tiempo de observación, no se cuantificaron las tasas de visitas por cada especie de visitante floral, siendo sólo categorizadas como infrecuentes, frecuentes o muy frecuentes. Consideramos como infrecuentes a las especies cuando, en los 5 días de observación, sólo observamos entre 1 y 3 individuos visitando las flores, frecuentes cuando observamos entre 4 y 10 individuos, y muy frecuentes cuando observamos 11 o más individuos. Consideramos como visitantes florales a las especies que consumieron néctar, polen, o ambos recursos florales, y que al momento de la visita entraron en contacto con las anteras, los estigmas o ambas estructuras reproductivas. No hubo colecta de material para la identificación de las especies de dípteros e himenópteros. Los insectos fueron identificados comparando las fotografías obtenidas en el presente estudio con material colectado previamente y depositado en la colección entomológica de la Universidad de Tarapacá (Valle de Azapa). Además, para la identificación de Syrphidae se utilizaron las claves de Barahona-Segovia et al. (2021a y b). Finalmente, para estimar la calidad del néctar producido extrajimos una alícuota de ca. 70 µl por flor sexualmente activa (n = 10 flores provenientes de 8 individuos), usando tubos capilares, en las cuales medimos la concentración de azúcares usando un refractómetro electrónico portátil con compensación automática para la temperatura (Atago, model Pal-1). Cabe señalar que aun cuando no medimos el volumen de néctar por flor, este usualmente estuvo alrededor de 0,5 ml, similar a lo observado en otras especies de cactus polinizados por murciélagos (e.g., Sahley 1996, Nassar et al. 1997, Ibarra- Cerdeña et al. 2005).
Cuando los frutos de los cuatro tratamientos experimentales se encontraron maduros, entre diciembre y enero del siguiente año (cerca de 6 meses después de la polinización), fueron recolectados y almacenados en bolsas de papel y puestos a refrigerar a 4°C aprox. Durante todo el desarrollo del experimento se tuvo especial cuidado en que ninguno de los frutos fuese depredado por animales frugívoros. Para ello, mantuvimos los frutos embolsados, en mallas de tul, hasta su recolección una vez maduros. Posteriormente, y bajo condiciones de laboratorio, los frutos aún frescos fueron diseccionados para realizar el recuento de semillas en su interior. De este modo, los resultados de los tratamientos experimentales se registraron contando el número de frutos obtenidos por cada uno de los tratamientos y el número de semillas de cada uno de ellos. La producción de semillas de las pruebas de xenogamia y polinización natural se comparó mediante una prueba no paramétrica de Mann-Whitney, usando el paquete estadístico Statistica 11.0 (StatSoft Inc., Tulsa, Oklahoma, USA).
RESULTADOS
Las flores de los ensayos de autogamia no fructificaron en ninguno de los años evaluados, lo que indica que B. candelaris no es capaz de producir semillas en ausencia de polinizadores (Tabla 1). Las flores de los ensayos de geitonogamia dieron un 20% de fructificación en 2017, pero no fructificaron en 2019 (Tabla 1). Cerca del 75% de las flores de los ensayos de xenogamia fructificaron exitosamente, aunque menos en 2017 que en 2019 (Tabla 1). Alrededor del 66% de las flores expuestas a polinizadores fructificó exitosamente (Tabla 1). La producción de semillas por fruto fue un 34,3% mayor en la polinización por xenogamia que en la polinización natural (U = 30,0; P = 0,05; Fig. 1). La concentración de azúcares en el néctar fue de 23,1% w/w ± 0,3.
Los potenciales polinizadores de B. candelaris fueron el colibrí R. vesper vesper, y siete especies de insectos (tres dípteros, tres himenópteros, un lepidóptero) (Tabla 2, Fig. 2). Todas las especies, mientras se alimentaron, entraron en contacto con las anteras y/o estigma; además, ninguna de ellas ocasionó daños a los tejidos florales. Las siete especies visitaron las flores para consumir néctar, pero los himenópteros también lo hicieron para colectar polen (Tabla 2). Sólo una especie de polilla presentó actividad nocturna en las flores, siendo las otras siete restantes diurnas (Tabla 2). Los polinizadores más frecuentes fueron dos especies de himenópteros (Caenohalictus sp. y Lasioglossum aff. aricencis (Schrottky, 1910)), seguidos por el colibrí, la abeja Megachile aff. aricencis Friese, 1904, y la mosca Sarcophaga aff. haemorrhoidalis Fallén, 1817 (Tabla 2). Los polinizadores menos frecuentes fueron los dípteros Copestylum cockerelli (Curran, 1925) y Meromacrus cactorum Ricarte et al. 2020, junto con la polilla no identificada (Tabla 2).
Tabla 1 Fructificación de B. candelaris bajo cuatro tratamientos de polinización, Región de Tarapacá, Desierto de Atacama, Chile. / Pollination trials and fruting of B. candelaris in Tarapacá region, Atacama Desert, Chile.
FIGURA 1 Número de semillas por fruto (±1EE) en ensayos de polinización natural y manual en la Región de Tarapacá, desierto de Atacama, Chile. / Seed number per fruit (±1SE) of natural pollination and hand-held pollination in Tarapacá region, Atacama desert, Chile.
Tabla 2 Polinizadores putativos de B. candelaris en la Región de Tarapacá, Desierto de Atacama, Chile. / Putative pollinators of B. candelaris in Tarapacá region, Atacama Desert, Chile.
| Visitantes florales | Familia | Orden | Actividad | Recurso floral | Frecuencia |
|---|---|---|---|---|---|
| a) Aves | |||||
| Rhodopis vesper vesper | Trochilidae | Trochiliforme | Diurno | Néctar | Frecuente |
| b) Insectos | |||||
| Caenohalictus sp. | Halictidae | Hymenoptera | Diurno | Néctar/Polen | Muy frecuente |
| Copestylum cockerelli | Syrphidae | Diptera | Diurno | Néctar | Infrecuente |
| Lasioglossum aff. aricencis | Halictidae | Hymenoptera | Diurno | Néctar/Polen | Muy frecuente |
| Megachile aff. aricencis | Megachilidae | Hymenoptera | Diurno | Néctar/Polen | Frecuente |
| Meromacrus cactorum | Syrphidae | Diptera | Diurno | Néctar | Infrecuente |
| Sarcophaga aff. haemorrhoidalis | Sarcophagidae | Diptera | Diurno | Néctar | Frecuente |
| Polilla no identificada | Sphingidae | Lepidoptera | Nocturno | Néctar | Infrecuente |
FIGURA 2 Polinizadores putativos de B. candelaris en la Región de Tarapacá, desierto de Atacama, Chile: Rhodopis vesper vesper (A, B), Lasioglossum aff. aricencis (C), Megachile aff. aricencis (D), Caenohalictus sp. (E), Meromacrus cactorum (F), Sarcophaga aff. haemorhoidalis (G) y Copestylum cockerelli (H). / Putative pollinators of B. candelaris in Tarapacá region, Atacama desert, Chile: Rhodopis vesper vesper (A, B), Lasioglossum aff. aricencis (C), Megachile aff. aricencis (D), Caenohalictus sp. (E), Meromacrus cactorum (F) Sarcophaga aff. haemorhoidalis (G), and Copestylum cockerelli (H).
DISCUSIÓN
Browningia candelaris es un cactus amenazado del Desierto de Atacama que, en el sur de su distribución, depende de polinizadores para producir frutos y semillas. Los principales polinizadores fueron el colibrí del norte R. vesper vesper, tres especies de himenópteros, tres dípteros y un lepidóptero nocturno. El ensamble de polinizadores identificado no se ajusta a la morfología que presenta B. candelaris, lo que sugiere que este cactus es polinizado mayormente por murciélagos, como parece ocurrir en Perú, donde el cactus es visitado por el murciélago P. genovensium (Sahley & Baraybar 1996).
Los ensayos de polinización manual indican que B. candelaris es un cactus casi completamente dependiente de polen exógeno para reproducirse, el que debe ser transportado por polinizadores, por lo que se puede concluir que es un cactus genéticamente autoincompatible. Esta característica reproductiva es más común dentro de las cactáceas de origen más reciente, así como en plantas leñosas y longevas en general (Mandujano et al. 2010, Schlumpberger 2012).
La polinización de cactus columnares por murciélagos es un fenómeno común en el trópico americano (Schlumpberger 2012). Por ejemplo, en México, el cactus Stenocereus queretaroensis (F.A.C.Weber ex Mathes.) Buxb. es polinizado por el murciélago Leptonycteris curasoae Miller, 1900 (Ibarra-Cerdeña et al. 2005). En Venezuela, las cactáceas Stenocereus griseus (Haw.) Buxb., Pilosocereus moritzianus (Otto) Byles & G.D. Rowley (ahora llamado P. lanuginosus (L.) Byles & G.D. Rowley), Subpilocereus repandus (L.) Backeb. y S. horrispinus (Backeb.) Backeb. son polinizados por los murciélagos Leptonycteris curasoae Miller, 1900 y Glossophaga longirostris Miller, 1898 (Nassar et al. 1997). Sin embargo, los murciélagos no son siempre los únicos polinizadores de las cactáceas, ya que éstos también pueden ser polinizados por colibríes e insectos (Alonso-Pedano & Ortega-Baes 2012, Schlumpberger 2012). Por ejemplo, en la región de Arequipa en Perú, el cactus Weberbauerocereus weberbaueri (K. Schum.) Backeb. es polinizado por el murciélago P. genovensium, pero también por los colibríes Patagona gigas (Vieillot, 1824) y R. vesper (Sahley 1996). Sin embargo, las variaciones temporales en las precipitaciones parecen ser un factor clave en determinar la magnitud de las interacciones entre este cactus y sus polinizadores. Así, en los años con abundantes precipitaciones, debido al Fenómeno del Niño, W. weberbaueri florece profusamente, siendo polinizado mayormente por el murciélago P. genovensium, pero en años menos lluviosos los cactus producen menos flores, siendo colibríes e insectos los principales polinizadores (Sahley 1996). Esta variación temporal en las interacciones podría deberse, entre otros factores, a los requerimientos energéticos, distintos de murciélagos y colibríes, siendo P. genovensium más demandante de néctar que R. vesper debido a su mayor tamaño (19 y 4,5 g, respectivamente; Sahley 1996).
Algunos cactus columnares como Echinopsis chiloensis (Colla) Friedrich & G.D. Rowley, también presentan un ensamble similar de especies del orden Hymenoptera, siendo miembros de los géneros Lasioglossum, Caenohalictus y Megachile sus principales visitantes florales (Ossa & Medel 2011). Estas abejas no poseen lenguas largas que permitan llegar a los nectarios de la flor y, por lo tanto, para succionar el néctar, las abejas deben ingresar por completo hasta la base de la flor, y luego para salir de la flor deben trepar usando los estambres. Por otro lado, E. chiloensis y E. atacamensis (Philippi) H. Friedrich and G.D. Rowley subsp. pasacana (F.A.C. Weber ex Rümpler) G. Navarro, presentaron síndrome de polinización mixta con polinizadores nocturnos como esfíngidos, y diurnos principalmente abejas y colibríes (Schlumpberger & Badano 2005, Walter 2010). Por lo tanto, es posible que B. candelaris posea un sistema híbrido de polinización basado en insectos, tanto diurnos como nocturnos, y colibríes, para maximizar su éxito reproductivo en ausencia de su principal polinizador P. genovensium.
La concentración de azúcares en el néctar de B. candelaris se asemejó bastante a las reportadas en otros cactus polinizados por murciélagos. Por ejemplo, el cactus mexicano S. queretaroensis produce néctar cuyas concentraciones van desde los 13 hasta los 25% w/w, mientras que las concentraciones de azúcares en los cactus venezolanos S. griseus, P. moritzianus, P. lanuginosus, S. repandus y S. horrispinus varían entre un 18 y 21 %w/w (Nassar et al. 1997, Ibarra-Cerdeña et al. 2005). Estas concentraciones de azúcares en el néctar, y sus respectivas variaciones, son casi idénticas a las observadas en plantas polinizadas por colibríes (Schlumpberger 2012). De hecho, esta semejanza en el néctar podría explicar la existencia de sistemas de polinización mixtos en algunos cactus, que incluyen murciélagos y colibríes, además de insectos, como sus principales polinizadores (Sahley 1996, Schlumpberger 2012).
Los cambios en las condiciones de aridez no sólo ocurren en términos temporales, sino también en términos espaciales, pudiendo dar cuenta de las variaciones geográficas en las interacciones (Chalcoff et al. 2012). Por este motivo, sugerimos que las poblaciones de B. candelaris de Tarapacá, al estar en un entorno más árido que las poblaciones de Perú, sólo podrían contribuir a mantener poblaciones viables de insectos y colibríes, pero no del murciélago P. genovensium, motivo por el cual R. vesper vesper sería su principal polinizador en el límite sur de la distribución del cactus. Sin embargo, un reciente modelamiento de nicho extiende la presencia de P. genovensium hasta la región de Antofagasta (Ruelas & Pacheco 2018). A pesar de que estos autores de ese estudio creen que esta distribución puede ser un falso positivo, la presencia de estos murciélagos en el Desierto de Atacama (incluyendo Mamiña) no debe ser descartada totalmente, debido a la presencia de B. candelaris y C. brevistylus, entre otros cactus columnares que pueden ser recurso de forrajeo pare el murciélago (Ruelas & Pacheco 2018).
La cantidad de frutos y semillas producidos debido a la acción del colibrí y los insectos polinizadores, es menor que el máximo fisiológico del que es capaz B. candelaris, revelado por la prueba de xenogamia. Esto sugiere limitación por polen y, probablemente, una potencial baja efectividad de los polinizadores, lo cual podría estar dado por un desajuste morfológico entre los rasgos florales (i.e., adaptaciones para la polinización por murciélagos) y los rasgos de colibríes e insectos. La erosión del mutualismo que parecen experimentar las poblaciones de B. candelaris, que habitan en el sur de su distribución, debido a la ausencia de los murciélagos, podría estar conduciendo a los cactus a evolucionar desde un sistema de polinización, dado mayormente por este mamífero, hacia un sistema de polinización, dado mayormente por insectos y colibríes (Pellissier et al. 2012, Schlumpberger 2012). De hecho, esta situación ha ocurrido varias veces en la evolución de las cactáceas de los géneros Echinopsis, Pachycereus y Carnegiea, razón por la cual su ocurrencia en el género Browningia parece plausible (Schlumpberger 2012).
La aridez puede provocar la erosión en los mutualismos de polinización (Chalcoff et al. 2012, Pellissier et al. 2012). Por lo tanto, si las plantas dependen totalmente de polinizadores para reproducirse aumenta la incertidumbre sobre la viabilidad de las poblaciones, tanto de animales como vegetales (Chalcoff et al. 2012, Pellissier et al. 2012). Este es el caso de B. candelaris cuyas poblaciones, en el límite sur de su distribución, parecen depender totalmente de polinizadores para su reproducción. Sin embargo, este también parece ser el escenario que enfrentan otras especies de cactus del Desierto de Atacama, como C. brevistylus, entre otros. Por este motivo, la realización de estudios adicionales, sobre la ecología y reproducción de las plantas amenazadas del desierto (e.g., González & Pérez 2010, Humaña et al. 2019), parece una tarea imprescindible en el contexto de escenarios ecológicos cambiantes, como el calentamiento global.
