Fuentes de datos y biometría

Se analizaron 107 ejemplares de M. apiatus depositados entre 1989-2019, en cuatro colecciones de referencia: Colección Herpetológica del Museo de Zoología de El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal (ECO-CH-H); Colección Herpetológica Unidad San Cristóbal de las Casas (ECO-SC-H); Colección Científica Regional de Anfibios y Reptiles, UNAM, Unidad Mérida (CRAR-UNAM); Colección Herpetológica del Tecnológico Nacional de México, Campus Chiná (ARITCH). Los ejemplares provienen de los estados de Campeche (CM), Quintana Roo (QR) y Yucatán (YU), se encuentran preservados en alcohol al 70% (Fig. 1; Apéndice 1). Adicionalmente, se obtuvieron los registros de dieta publicados para toda la distribución de M. apiatus (ej., ^{Greene 1973}; ^{Roze 1996}; ^{Campbell 1998}; ^{West et al. 2019}).

A cada serpiente se le midió la longitud hocico-cloaca (LHC), longitud total (LT) y longitud cloaca-cola (LCC, restando la LHC de la LT) con una cinta métrica flexible con precisión de 1 mm; mientras que la longitud de la cabeza (LC = desde la punta del hocico al borde posterior de la última escama supralabial) se midió con un vernier digital (Truper Stainless steel, 0.01 mm de precisión). Usamos solo la LC porque variaba menos que el ancho de la cabeza cuando se trataba de serpientes atropelladas. Para cada variable morfométrica se calculó el promedio, la desviación estándar y el intervalo (talla mínima y máxima). Se identificó el sexo por medio de la presencia/ausencia de hemipenes (^{Almeida-Santos et al. 2014}). En cuanto a las clases de edad de M. apiatus, se clasificaron en cuatro categorías de tamaño: machos juveniles aquellos ejemplares que midieron ≤ 400 mm de LHC, hembras juveniles ≤ 500 mm de LHC, machos adultos > 400 mm de LHC y hembras adultas > 500 mm LHC, de acuerdo con la LHC de madurez sexual de Micrurus tener, una especie estrechamente relacionada y que tiene talla similar a M. apiatus (^{Quinn 1979}; ^{Reyes-Velasco et al. 2020}). Para los análisis de dimorfismo sexual de M. apiatus, se consideraron las siguientes medidas: LHC, LT, LCC, LC, número de escamas ventrales (VEN) y escamas subcaudales (SUB). Los ejemplares que se encontraron incompletos fueron excluidos de los análisis que involucraron LT, LCC y SUB.

Identificación de presas

A todos los ejemplares se les realizó una incisión en la sección media-ventral para extraer el contenido del tracto gastrointestinal. Las presas que se encontraron en buenas condiciones fueron identificadas y preservadas junto con el ejemplar diseccionado en un contenedor individual. El contenido degradado se colocó en una caja de Petri con alcohol al 70% y se observó con un microscopio estereoscópico (modelo LABOMED-CZM6), para buscar restos de elementos que pudieran ser útiles para la identificación de las presas consumidas (ej., escamas, garras, pelos). Se consultó literatura especializada para la identificación de las presas (^{Lee 1996}; ^{Köhler 2003}; ^{Heimes 2016}) y se utilizaron ejemplares de referencia de la colección ECO-CH-H para comparar los restos de organismos encontrados en el tracto gastrointestinal de los individuos disectados. Adicionalmente, usamos la distribución geográfica conocida de las especies presa como criterio para llegar a la identificación a nivel de especie.

Análisis de datos

Se probó la normalidad y la homocedasticidad de todos los datos sin procesar con las pruebas de Shapiro-Wilk y Levene. Se usaron pruebas paramétricas cuando se cumplieron los supuestos. Para comparar la LHC de las serpientes que consumieron los dos tipos de presas más frecuentes (serpientes y lagartijas), se utilizó la prueba de Mann-Whitney. Para conocer si existe dimorfismo sexual en la LHC, LT, VEN y SUB de todos los ejemplares y de ejemplares adultos, se realizó una prueba t de Student. Se calculó el grado de dimorfismo sexual en la LHC siguiendo a ^{Gibbons y Lovich (1990}) y ^{Shine (1994}). Posteriormente, se hizo un análisis de covarianza (con el sexo como la variable independiente y la LHC como covariable) para detectar diferencias entre sexos en la LCC y la LC.

FIGURA 1 Localidades de colecta de especímenes analizados de Micrurus apiatus en la porción mexicana de la Península de Yucatán. Los círculos negros representan las localidades registradas, los limites estatales están indicados por líneas negras. Abreviaturas: CM = Campeche; QR = Quintana Roo; YU = Yucatán. / Collecting localities of specimens analyzed for Micrurus apiatus in the Mexican portion of the Yucatán Peninsula. Black circles represent recorded localities, and black lines indicate state boundaries. Abbreviations: CM = Campeche; QR = Quintana Roo; YU = Yucatán. 

Para comparar el tipo de presa (serpientes y lagartijas) de acuerdo con los sexos y las clases de edad de los ejemplares de M. apiatus, fue utilizada la prueba exacta de Fisher. Las estaciones del año fueron delimitadas con base en los periodos equinoccial y solsticial del Hemisferio Norte: Primavera (21 de marzo al 21 de junio), Verano (22 de junio al 22 de septiembre), Otoño (23 de septiembre al 21 de diciembre) e Invierno (22 de diciembre al 20 de marzo). Las temporadas climáticas fueron secas (noviembre-abril) y lluvias (mayo-octubre), de acuerdo con lo propuesto para el área de estudio por ^{Torrescano-Valle & Folan (2015}). Finalmente, se calculó la relación entre los sexos y las clases de edad de los ejemplares con respecto a las temporadas climáticas, así como los datos de los ejemplares con/sin contenido gastrointestinal y los tipos de presa en relación con las temporadas climáticas empleando la prueba exacta de Fisher. Las pruebas estadísticas fueron realizadas en PAST 4.10 (^{Hammer et al. 2001}) con una α < 0.05.

Ecología trófica

Como resultado del rastreo de registros de dieta en la literatura especializada y los ejemplares analizados en este estudio, se obtuvo el listado de las especies presa de M. apiatus, con su taxonomía actualizada. Los reptiles (81,67%) son las presas más consumidas por M. apiatus, seguidas por los contenidos no identificados (11,67%), cecilias (2,50%), anguilas (1,67%), mamíferos (0,83%), quilópodos (0,83%) y oligoquetos (0,83%). Las serpientes (71,66%) son las principales presas de M. apiatus, siendo la familia Dipsadidae (42,50%) la más importante, seguida por la familia Colubridae (13,33%). Las especies consumidas con mayor frecuencia en la dieta de M. apiatus son Ninia sebae (15,83%) y Geophis sanniolus (10,83%) (Tabla 1).

Al tratarse exclusivamente de los 107 M. apiatus provenientes de la porción mexicana de la Península de Yucatán, se encontró que seis ejemplares carecen de fecha de colecta y otros 10 se encontraron dañados, por lo que su sexo y clase de edad no fue determinado, pero sí, la presencia/ausencia de contenido gastrointestinal, todos contaban con datos de localidad y coordenadas geográficas. De estos 107 ejemplares, 20 (19%) presentaron contenido gastrointestinal identificable, 14 (13%) con fragmentos muy degradados no identificables y los 73 (68%) restantes no presentaron contenido gastrointestinal. Se identificaron 23 organismos ingeridos que incluyen ocho nuevos tipos de presa en la dieta de M. apiatus; algunos ejemplares de M. apiatus contenían más de un organismo en el tracto gastrointestinal (Tabla 1). Las serpientes fueron el grupo más frecuente, encontrándose cinco nuevas especies en la dieta de M. apiatus: Adelphicos visoninum (Calakmul, CM), Coniophanes imperialis (Luis Echeverria, QR), Pliocercus elapoides (Champotón, CM) (Dipsadidae), Scaphiodontophis annulatus (Calderitas, QR; Sibynophiidae), e Indotyphlops braminus (Laguna Guerrero y Felipe Carrillo Puerto, QR; Typhlopidae). Además, la serpiente A. visoninum (Dipsadidae; ECO-CH-1353) constituye un nuevo registro de distribución para CM, 15 km al norte de Zoh-Laguna, municipio de Calakmul (18,731389°, -89,395278°; WGS84; elevación 260 m). El segundo grupo más frecuente en la dieta estuvo representado por las lagartijas (9%), con Marisora lineola (Celestún, YU; Mabuyidae) como un nuevo registro en la dieta de M. apiatus. Finalmente, se encontraron mamíferos y huevos de serpientes (Felipe Carrillo Puerto, QR) en igual proporción (4%). Tanto la musaraña Cryptotis mayensis (Felipe Carrillo Puerto, QR; Soricidae), como los huevos de serpiente, representan nuevos registros en la dieta de M. apiatus (Tabla 1).

Se obtuvieron contenidos gastrointestinales de 13 serpientes juveniles (machos n = 3, LHC = 365-395 mm; hembras n = 10, LHC = 214-473) y 21 adultos (machos n = 16, LHC = 405-706 mm; hembras n = 5, LHC = 532-770). Los tipos de presas más consumidos (serpientes y lagartijas) fueron independientes de la LHC de la serpiente (Z = -0,35, p = 0,71; Fig. 2). Tomando en cuenta las serpientes y lagartijas consumidas por M. apiatus, se determinó que los machos consumieron 12 serpientes y una lagartija, mientras que las hembras consumieron siete serpientes y una lagartija; por lo tanto, no hubo diferencias (prueba exacta de Fisher, p = 1). Los juveniles consumieron cinco serpientes y ninguna lagartija, mientras que los adultos se alimentaron de 14 serpientes y dos lagartijas, por lo que tampoco existe diferencia entre las clases de edad y el tipo de presa (prueba exacta de Fisher, p = 1). Los ejemplares más pequeños analizados y que probablemente se traten de neonatos, son una hembra con LT = 239 mm, encontrada en el mes de julio, que se había alimentado de la serpiente G. sanniolus, y otro ejemplar con una LT = 270 mm, sexo indeterminado y registrado en octubre, en ambos casos corresponde a la temporada de lluvias.

TABLA 1 Frecuencia y porcentaje de presas que comprenden la dieta de Micrurus apiatus analizados en este estudio y de datos publicados. Los asteriscos indican las nuevas presas encontradas en este estudio. (Referencias: 1 = ^{Greene 1973}; 2 = ^{Blaney & Blaney 1978}; 3 = ^{Seib 1985}; 4 = ^{Lee 1996}; 5 = ^{Roze 1996}; 6 = ^{Campbell 1998}; 7 = ^{McCranie 2011}; 8 = ^{Köhler et al. 2016}; 9 = ^{Carbajal-Márquez et al. 2019}; 10 = Este estudio). / Frequency and percentage of occurrence of prey that comprise the diet of Micrurus apiatus analyzed in this study and from published data. Asterisks indicate new prey found in this study. (References: 1 = Greene 1973; 2 = Blaney & Blaney 1978; 3 = Seib 1985; 4 = Lee 1996; 5 = Roze 1996; 6 = Campbell 1998; 7 = McCranie 2011; 8 = Köhler et al. 2016; 9 = Carbajal-Márquez et al. 2019; 10 = This study). 

De los 101 ejemplares con datos de colecta, recuperamos 32 ejemplares con contenidos gastrointestinales de febrero a diciembre y dos ejemplares con contenido sin fecha de colecta. Se encontraron ejemplares con presas en todos los meses, excepto enero. La frecuencia de ejemplares con contenido en cada mes varió de uno a seis, siendo julio y septiembre los meses con mayor frecuencia con seis y cinco ejemplares, respectivamente (Fig. 3A y B). Durante las lluvias 19 ejemplares presentaron contenido gastrointestinal y 43 sin contenido, mientras que en secas, 13 con contenido y 26 sin contenido gastrointestinal; el análisis no mostró diferencias en la alimentación entre temporadas (prueba exacta de Fisher, p = 0,83; se excluyeron seis ejemplares sin fecha de colecta). No se encontró diferencia en machos y hembras con contenido entre las temporadas de secas y lluvias (prueba exacta de Fisher, p = 0,44; Fig. 3A). Al comparar entre juveniles y adultos con contenido gastrointestinal entre las temporadas de secas y lluvias, no se encontraron diferencias (prueba exacta de Fisher, p = 0,38; Fig. 3B). De acuerdo con los principales tipos de presas y temporadas climáticas, durante las lluvias, M. apiatus consumió ocho serpientes y una lagartija, durante las secas consumió siete serpientes y una lagartija, sin presentar diferencias en el consumo de serpientes y lagartijas entre temporadas (prueba exacta de Fisher, p = 1).

FIGURA 2 Relación entre los tipos de presa (lagartijas, serpientes, huevos de serpiente y mamíferos) y la longitud hocico-cloaca (LHC en mm) de ejemplares de Micrurus apiatus de la porción mexicana de la Península de Yucatán. / Relationship between the types of prey (lizards, snakes, snake eggs, and mammals) and the snout-vent length (SVL in mm) of Micrurus apiatus specimens from the Mexican portion of the Yucatán Peninsula. 

FIGURA 3 Frecuencia mensual de ejemplares de Micrurus apiatus de (A) ambos sexos y (B) clases de edad, con presas en el tracto gastrointestinal encontrados en este estudio. / Monthly frequency of Micrurus apiatus specimens of (A) both sexes and (B) age classes, with prey in the gastrointestinal tract found in this study. 

Tamaño y morfología

La LHC de M. apiatus tuvo un intervalo de 214-925 mm (518 ± 127 mm; n = 97), y una LT de 239-1030 mm (599 ± 142 mm; n = 92). El macho más largo en nuestra muestra midió 800 mm de LT (LHC = 675 mm, LCC = 125 mm) y la hembra más larga midió 1030 mm de LT (LHC = 925 mm, LCC = 105 mm). La LHC de los juveniles tuvo un intervalo de 214-473 mm (401 ± 70 mm, n = 25) y una LT de 239-557 mm (451 ± 84 mm; n = 22). La LHC de 72 ejemplares adultos fue 401-925 mm (562,8 ± 105,8 mm). Existe dimorfismo sexual en la LHC de todos los ejemplares (t = 3,41, gl = 95, p = 0,001) y en los adultos (t = 6,76, gl = 70, p = 0,001), con las hembras presentando mayor tamaño que los machos. El grado de dimorfismo sexual en la LHC fue de 0,27. Se determinó que existe dimorfismo sexual en la LT de todos los ejemplares (t = 2,60, gl = 90, p = 0,01), así como en la LT de 70 ejemplares adultos (648,5 ± 111,8 mm; 470-1030 mm; excluyendo dos machos con cola incompleta), donde las hembras presentaron mayor tamaño (t = 6,01, gl = 68, p = 0,001). La LCC para los 22 juveniles fue de 25-87 mm (57 ± 14 mm). La LCC para los 70 adultos fue de 30-125 mm (85,8 ± 15,8 mm). Al remover el efecto de la LHC en la LCC de todos los ejemplares (F _1,89 = 77,49, p = 0,001) y de ejemplares adultos (F _1,67 = 19,20, p = 0,001), se encontraron diferencias entre sexos, donde los machos tienen la cola más larga que las hembras.

La LC de M. apiatus osciló entre 5,7-20,3 mm (11,34 ± 2,63; n = 97) y se determinó que existe dimorfismo sexual (F = 1,94 167,15, p = 0,001), donde las hembras tienen una LC mayor. En juveniles de ambos sexos (n = 25) la LC tuvo un intervalo de 5,7-13,1 mm (9,2 ± 1,7 mm; Tabla 2). La LC en adultos de ambos sexos (n = 72) osciló entre 8-20,3 mm (12 ± 2,5 mm), y se determinó que existe dimorfismo sexual (F _1,69 = 93,56, p = 0,001), donde las hembras tienen un mayor tamaño. El número de escamas VEN fue mayor en las hembras (t = -5,98, gl = 86, p = 0,0001) y el número de SUB fue mayor en machos (t = 8,56, gl =87, p = 0,0001; Tabla 2).

TABLA 2 Tamaño de muestra (n), promedio (± desviación estándar) e intervalo de la longitud hocico-cloaca (LHC), longitud cloaca-cola (LCC), longitud total (LT) y longitud de la cabeza (LC) de machos juveniles (MJ), hembras juveniles (HJ), machos adultos (MA) y hembras adultas (HA); así como la escamación ventral (VEN) y subcaudal (SUB) de machos y hembras de Micrurus apiatus analizados en este estudio. / Sample size (n), mean (± standard deviation), and range of snout-vent length (LHC), tail length (LCC), total length (LT), and head length (LC) of juvenile males (MJ), juvenile females (HJ), adult males (MA) and adult females (HA); as well as the ventral (VEN) and subcaudal (SUB) scales of males and females of Micrurus apiatus analyzed in this study. 

Patrón de actividad

De acuerdo con la muestra analizada, M. apiatus presenta un patrón de actividad aparentemente bimodal, ya que muestra actividad durante la primavera (17 registros incluyendo juveniles y adultos), disminuyendo a inicio del verano en el mes de junio, y aumenta de nuevo a mediados del verano (39 registros incluyendo juveniles y adultos), seguido por el otoño (31 registros incluyendo juveniles y adultos), para disminuir en invierno (14 registros incluyendo juveniles y adultos) con poca actividad a finales de diciembre y enero. Micrurus apiatus presenta mayor actividad durante la temporada de lluvias (62 registros) que durante la temporada de secas (39 registros; Fig. 4A y B). Respecto a la relación entre la actividad de cada sexo y las temporadas climáticas, durante las lluvias se registraron 28 machos y 25 hembras, mientras que en la temporada de secas fueron 23 machos y 15 hembras, sin encontrar diferencias (prueba exacta de Fisher, p = 0,52; Fig. 4A). De manera similar, no se observaron diferencias entre las clases de edad y las temporadas (prueba exacta de Fisher, p = 0,47), registrándose 16 juveniles y 37 adultos durante la temporada de lluvias, y ocho juveniles y 30 adultos en secas (Fig. 4B). Se detectaron dos hembras grávidas a finales de invierno, la primera (ECO-SCH-0587, 12 de marzo; LHC = 537 mm, LT = 602 mm) con seis huevos desarrollados que midieron en promedio 34,3 ± 9,6 mm de largo y 9,0 ± 0,9 mm de ancho (largo = 18,6-42,6; ancho = 7,6-10,3) y la segunda con 17 huevos en formación (CRAR-UNAM-0058, 15 de marzo; LHC = 560 mm, LT = 631 mm), ambas sin contenidos gastrointestinales.

FIGURA 4 Número de ejemplares de (A) ambos sexos y no determinados y (B) clases de edad y no determinados de Micrurus apiatus analizados durante este estudio, encontrados cada mes y estación del año, basado en los periodos equinoccial y solsticial en el Hemisferio Norte. La barra gris debajo del eje X indica la temporada de lluvias (Mayo-Octubre). / Number of specimens of (A) both sexes and not determined, and (B) age classes and not determined of Micrurus apiatus analyzed during this study, found each month and season of the year, based on the solstitial and equinoctial periods in the Northern Hemisphere. The gray bar below the X axis indicates the rainy season (May-October). 

Ecología trófica

Nuestro estudio proporciona nuevos datos sobre los hábitos alimenticios, historia de vida y patrón de actividad de ejemplares silvestres de M. apiatus, así como datos morfológicos adicionales a los disponibles de estudios previos. A pesar de que la probabilidad de obtener presas en el contenido gastrointestinal de ejemplares depositados en colecciones científicas es baja, las aportaciones han sido valiosas, sobre todo los reportes que corresponden a especies raras o de hábitos semifosoriales como los son las serpientes de coral (^{Campbell et al. 2018}; ^{West et al. 2019}; ^{Guedes 2021}). Las presas encontradas en este estudio indican que M. apiatus tiene una preferencia por consumir otras serpientes, principalmente de la familia Dipsadidae. Este patrón de alimentación donde se consumen principalmente serpientes es consistente con la reconstrucción para el ancestro de todos los elápidos y con el clado de las serpientes de coral (^{Maritz et al. 2021}). Se ha demostrado que los elápidos del género Micrurus comúnmente consumen presas con forma alargada y delgada (^{Roze 1996}; ^{Marques & Sazima 1997}; ^{Bello-Sánchez et al. 2021}); lo que coincide con las presas de M. apiatus previamente reportadas y las reportadas en este estudio, que incluye serpientes, lagartijas, cecilias y simbránquidos (^{Greene 1973}; ^{Blaney & Blaney 1978}; ^{Lee 1996}; ^{Roze 1996}; ^{Köhler et al. 2016}; ^{Carbajal-Márquez et al. 2019}).

La mayoría de las presas de M. apiatus reportadas previamente y las encontradas en este estudio pertenecen a serpientes de la familia Dipsadidae, seguidas por la familia Colubridae. En la Península de Yucatán las serpientes de las familias Dipsadidae y Colubridae ocupan el primer lugar en riqueza específica, la primera con 23 especies (incluyendo el nuevo registro de A. visoninum) y la segunda con 22 especies (^{Díaz-Gamboa et al. 2020}), y ambas incluyen serpientes delgadas y de una talla pequeña a mediana, por lo que pueden ser presa de M. apiatus. Sin embargo, gran parte de los dipsádidos tienen talla pequeña o mediana, hábitos terrestres y semifosoriales, y prefieren sustratos con hojarasca, en comparación con los colúbridos que contienen algunas especies con talla mediana o grande y algunas arborícolas (^{Heimes 2016}; ^{González-Sánchez et al. 2017}; ^{Díaz-Gamboa et al. 2020}). El consumo mayor de dipsádidos, seguido por colúbridos y en menor medida lagartijas también ha sido reportado para M. diastema, especie hermana de M. apiatus (^{Bello-Sánchez et al. 2021}). Adicionalmente, el consumo de dipsádidos ha sido reportado en varias especies de serpientes de coral como Micrurus albicinctus (^{Souza et al. 2011}), Micrurus altirostris (^{Rodríguez et al. 2018}), Micrurus corallinus (^{Marques & Sazima 1997}; ^{Travaglia-Cardoso & Lempek 2022}), Micrurus dissoleucus (^{Arévalo-Páez et al. 2015}), Micrurus ephippifer (citado como M. browni) (^{Mata-Silva et al. 2016}), Micrurus fulvius (^{Jackson & Franz 1981}), Micrurus paraensis (^{Souza et al. 2011}) y Micrurus pyrrhocryptus (^{Ávila et al. 2010}).

Las especies Dipsas brevifacies, Mesoscincus schwartzei, M. apiatus, N. sebae, G. sanniolus y Tantillita canula que fueron registradas en este estudio, ya han sido previamente registradas en la dieta de M. apiatus (^{Köhler 2003}; ^{Heimes 2016}; ^{Carbajal-Márquez et al. 2019}; ^{West et al. 2019}), lo que podría confirmar que son presas habituales de esta serpiente. Por otra parte, las serpientes A. visoninum, C. imperialis, I. braminus, P. elapoides, S. annulatus, así como la lagartija M. lineola, además de los hallazgos de huevos de serpiente y el mamífero C. mayensis, representan nuevos registros en la dieta de M. apiatus. Cabe mencionar, que algunos de las presas de M. apiatus como C. imperialis y N. sebae coinciden con reportes en la dieta de otras serpientes de coral como M. diastema, especie hermana de M. apiatus (^{Bello-Sánchez et al. 2021}). Las serpientes de la familia Dipsadidae, Colubridae y Typhlopidae con frecuencia se han encontrado en los estómagos de las serpientes de coral (^{Schmidt 1932}; ^{Roze 1996}), por ello, no es novedoso que se continúen sumando especies de estas familias en la dieta de M. apiatus.

Respecto a la culebra A. visoninum, no solo ha sido documentada como una nueva especie en la dieta de M. apiatus, sino también es un nuevo registro geográfico para el estado de CM, ya que anteriormente su distribución se limitaba a la vertiente del Atlántico, desde la Sierra de Juárez en el noreste de Oaxaca, sur de Veracruz, Tabasco, el norte y este de Chiapas y norte de Guatemala (^{Heimes 2016}). El registro más cercano se trata de un ejemplar depositado en el Museo de Historia Natural de la Universidad de Colorado (UCM-Herp 22317) colectado en los alrededores de Sayaxché Departamento de Petén, Guatemala (16,539230°, -90,189260°; WGS84; elevación 118 m), a 257 km al sur de nuestro registro (^{GBIF 2022}). Previamente se documentó a Adelphicos sargii y Adelphicos quadrivirgatum como presas de M. apiatus en Guatemala (^{Greene 1973}; ^{Campbell 1998}). Adicionalmente, en los alrededores de Tuxtla Gutiérrez, Chiapas, se documentó a A. quadrivirgatum y A. visoninum como presas de Micrurus sp. (anteriormente considerada M. browni.; ver ^{Reyes-Velasco et al. 2020}), que es la especie hermana de M. apiatus (^{Blaney & Blaney 1978}; ^{Heimes 2016}). Dado que las serpientes de coral son depredadores de especies con tamaño pequeño (^{Campbell et al. 2018}), la revisión de su contenido gastrointestinal puede ser más eficiente para documentar especies que son poco conspicuas y que rara vez son encontradas por medio de recorridos para su búsqueda en campo.

Por otra parte, I. braminus es la primera especie exótica incluida en la dieta de M. apiatus. La introducción de esta serpiente ciega ha sido previamente documentada en la Península de Yucatán, México, así como en 118 países más y, debido a su reproducción partenogenética, su colonización ha sido rápida (^{Wallach 2020}). Indotyphlops braminus es una serpiente pequeña con una LHC máxima de 204 mm, por lo que fácilmente es consumida por adultos y juveniles de M. apiatus (este estudio), así como por otras serpientes de coral como Micrurus browni (^{Green 1973}; ^{Sánchez & López-Forment 1978}). Las serpientes ciegas (Scolecophidia) son presas comunes de diferentes especies de Micrurus, incluyendo a M. altirostris, M. diastema, M. corallinus, M. dissoleucus y M. pyrrhocryptus (^{Marques & Sazima 1997}; ^{Ávila et al. 2010}; ^{Arévalo-Páez et al. 2015}; ^{Rodríguez et al. 2018}; ^{Bello-Sánchez et al. 2021}). Por lo tanto, es probable que M. apiatus y otras especies del género puedan regular las poblaciones de I. braminus, aunque se requieren estudios cuantitativos que lo demuestren.

Referente al primer registro de la lagartija M. lineola en la dieta de M. apiatus, ambas especies usan el mismo microhábitat de hojarasca, además las características morfológicas de M. lineola que al igual que M. schwartzei (Scincidae), las convierte en posibles presas para esta serpiente de coral (^{Blaney & Blaney 1978}; ^{Álvarez del Toro 1982}). Además, las lagartijas de la familia Scincidae son comunes en la dieta de varias especies de serpientes de coral (^{Jackson & Franz 1981}; ^{Roze 1996}; ^{Marques & Sazima 1997}). Por otra parte, el consumo de huevos de serpiente por M. apiatus es un registro interesante, ya que rara vez ha sido documentada la ingesta de huevos en serpientes de coral. ^{Roze (1996}) reportó un huevo en el estómago de un Micrurus nigrocinctus zunilensis, sin contenido adicional. De igual manera, ^{Rodríguez et al. (2018}) reportan dos ejemplares de M. diastema que consumieron huevos de reptil y ^{West et al. (2019}) reportan un ejemplar de M. diastema que consumió huevos de serpiente. Por lo tanto, nuestro estudio reafirma el consumo de huevos de reptil y probablemente esté presente en otras especies del género Micrurus.

En esta investigación, se observó que M. apiatus puede incluir entre sus presas a pequeños mamíferos como la musaraña C. mayensis, que fue obtenida del interior de una serpiente recolectada en el mes de julio durante la temporada de lluvias. Aun cuando la información sobre la biología y ecología de esta musaraña es escasa, se sabe que durante la temporada de lluvias los adultos y subadultos se desplazan con fines reproductivos, principalmente por el suelo de la selva, lo que la vuelve una presa potencial para M. apiatus (^{Choate 1970}). ^{Greene (1984}) reporta que M. tener (especie emparentada con M. apiatus), ocasionalmente incluye en su dieta a pequeños mamíferos, aunque no menciona la identidad taxonómica de los mismos.

Los ejemplares juveniles de M. apiatus que presentaron contenido gastrointestinal, almacenaban principalmente residuos de otras serpientes y no se encontraron diferencias en los tipos de presas consumidos por las distintas clases de edad, lo que indica que M. apiatus se alimenta mayormente de serpientes en cualquier etapa de su desarrollo. Esto concuerda en parte con los juveniles de M. corallinus donde se ha documentado que en su dieta predominan los anfisbénidos, que son vertebrados fosoriales y de cuerpo alargado (^{Marques & Sazima 1997}). En contraste, en los estómagos de algunos ejemplares juveniles de M. tener, se han observado colas de lagartijas y ocasionalmente anuros y pequeños mamíferos (^{Greene 1973}, ¹⁹⁸⁴).

Debido al avanzado grado de digestión de las presas, no se pudo obtener el tamaño de la mayoría de los ejemplares consumidos por M. apiatus. Es probable que existan diferencias en el tamaño de las presas ingeridas por machos y hembras debido al dimorfismo sexual en relación con el tamaño corporal. ^{Marques & Sazima (1997}) encontraron una relación positiva entre la LT de la presa y la LHC de M. corallinus, lo que apoyaría nuestra suposición. Asimismo, M. apiatus no mostró diferencias entre sexos observándose una similitud entre los tipos de presas consumidas. Lamentablemente, debido a los hábitos secretivos de las serpientes de coral, su baja abundancia, la rareza de observación de eventos de depredación en vida silvestre y que existen pocos ejemplares con contenidos gastrointestinales identificables (^{Roze 1996}; ^{Marques & Sazima 1997}; ^{Guedes 2021}), se ha generado poca o nula información en relación con la talla de las presas y las serpientes de coral que las consumieron.

Micrurus apiatus se alimenta a lo largo del año, observando un ligero aumento en su frecuencia en la temporada de lluvias (julio-septiembre), aunque no significativamente y con un pico en el mes de abril al final de la temporada de secas. Este patrón de alimentación que continua a lo largo del año, puede deberse a que las condiciones climáticas de la Península de Yucatán son adecuadas para permitir la actividad continua de M. apiatus y sus principales presas, ya que la actividad de las serpientes esta influenciada por la temperatura y la humedad (^{Lillywhite 1987}; ^{Marques et al. 2006}). Asimismo, este patrón coincide en parte con lo documentado para M. fulvius, que, aunque su alimentación podría extenderse a todo el año en Florida, su actividad de alimentación más intensa es en el otoño (septiembre-noviembre), con un pico menor a la mitad de la primavera (abril-mayo) (^{Jackson & Franz 1981}). Además, este patrón de alimentación continuo a lo largo del año coincide con otras serpientes como Agkistrodon russeolus y Crotalus tzabcan, dos crotálidos endémicos de la Península de Yucatán (^{Carbajal-Márquez et al. 2020}; ^{Ortíz-Medina et al. 2022}).

Variación en tamaño y morfología

Referente al dimorfismo sexual, las hembras de M. apiatus alcanzan mayor LHC y LT que los machos, aunque estos últimos tienen la cola más larga, lo que es común en las serpientes, ya que en la base de la cola es donde se alojan los hemipenes y los músculos asociados a los mismos (^{King 1989}; ^{Pinto et al. 2008}). Además, el grado de dimorfismo sexual en la LHC de M. apiatus es cercano a la porción media del intervalo reportado en especies relacionadas (0,11-0,36; ^{Marques et al. 2013}). Con base en estudios previos sobre dimorfismo sexual en serpientes de coral, se ha observado que en especies con patrón de coloración ANM las hembras generalmente son de mayor tamaño que los machos, y no se ha documentado combate ritual entre machos para competir por las hembras y reproducirse (^{Marques 2002}; ^{Marques et al. 2013}). Esto concuerda con lo encontrado en M. apiatus y con lo reportado para la especie emparentada M. fulvius, donde las hembras tienen un mayor tamaño corporal y colas más cortas que los machos (^{Jackson & Franz 1981}). Además, las hembras de mayor longitud se ven favorecidas con una mayor fecundidad al producir mayor cantidad de huevos (^{Ford & Seigel 1989}; ^{Shine 1994}, ²⁰⁰³). Por lo tanto, el dimorfismo sexual aparentemente reduce la competencia por el alimento y la reproducción (^{Marques 2002}; ^{Vincent et al. 2004}).

Respecto al tamaño de la cabeza de M. apiatus, se observó dimorfismo sexual, lo que sugiere que pueden existir diferencias en el tamaño de las presas consumidas, cuestión que no pudo ser analizada en este estudio. Sin embargo, no se encontraron diferencias entre sexos en el tipo de presas consumidas, indicando que las hembras y los machos de M. apiatus pueden consumir las mismas presas con cuerpos esbeltos, pero las hembras probablemente tienen la capacidad de ingerir presas de mayor diámetro. Se ha registrado que las serpientes ofiófagas pueden alimentarse de presas más largas que ellas, debido a la forma alargada y delgada de estas últimas, aunque la ingesta suele ser más lenta, en comparación con las serpientes que se especializan en consumir pequeños mamíferos, que generalmente son cortos y robustos (^{Colston et al. 2010}; ^{Silva-Banci et al. 2017}).

Las crías de M. apiatus analizadas tienen tallas similares a las reportadas previamente para M. apiatus (< 250 mm; ^{Campbell 1998}), M. fulvius (177,8-211 mm; ^{Allen & Neil 1950}; ^{Zegel 1975}; ^{Quinn 1979}), y M. tener (200-205 mm; ^{Campbell 1973}). Aunque, la talla de las crías probablemente este influenciada por el tamaño de los huevos y de la puesta (^{Roze 1996}). El intervalo de VEN y SUB en M. apiatus es similar a lo previamente reportado (^{Lee 1996}; ^{Roze 1996}; ^{Campbell 1998}). Además, encontramos diferencias sexuales en el número de VEN (mayor en hembras) y SUB (mayor en machos). Este patrón de variación morfológica coincide con lo previamente observado para M. apiatus y en serpientes de coral en general (^{Lee 1996}; ^{Roze 1996}; ^{Campbell & Lamar 2004}).

Variación en el patrón de actividad

Micrurus apiatus muestra actividad a lo largo del año, con un patrón aparentemente bimodal, con mayor actividad a finales de invierno y primavera (febrero a inicios de junio), disminuyendo a finales de junio, e incrementa de nuevo a mitad de verano y otoño (julio a inicios diciembre), que coincide con la temporada de lluvias en la Península de Yucatán, para nuevamente disminuir su actividad en los meses más fríos de invierno (finales de diciembre a enero). Además, al no observarse diferencias al comparar la dieta, sexos y clases de edad de M. apiatus entre temporadas climáticas, podemos decir que esta serpiente de coral se encuentra activa durante todo el año. En la Península de Yucatán las temperaturas son cálidas a lo largo del año (22,2-31,6 ºC) (^{CONAGUA 2020}), lo cual permite la actividad continua de M. apiatus, así como la disponibilidad de sus presas. Este patrón de actividad coincide con lo reportado para ejemplares de M. apiatus en la Península de Yucatán, Belice, Petén, Guatemala y Honduras, que muestran actividad la mayor parte del año, pero con un incremento en la temporada de lluvias (^{Henderson & Hoevers 1977}; ^{Blaney & Blaney 1978}; ^{Campbell 1998}; ^{McCranie 2011}). Además, coincide con especies relacionadas que se distribuyen más al norte, como M. fulvius y M. tener, que son activas todos los meses del año, con un patrón bimodal, teniendo mayor actividad de marzo a mayo y de agosto a noviembre, con menor actividad de diciembre a febrero. Las hembras grávidas reducen su actividad en junio y julio, y las poblaciones de M. fulvius al norte de Florida realizan brumación (^{Ernst & Ernst 2011}). Este parece ser un patrón general en serpientes de coral con patrón ANM, sin embargo, debido a las condiciones climáticas más homogéneas a lo largo del año en regiones tropicales y subtropicales, así como a la falta de información de varias especies, es difícil establecer un patrón general de actividad (^{Marques et al. 2006}).

En este estudio se encontraron dos hembras grávidas a finales de invierno (marzo), por lo que probablemente en las poblaciones de M. apiatus de la Península de Yucatán, la puesta de sus huevos ocurre durante la primavera y verano, y las crías nacen entre julio y octubre. Una hembra de M. apiatus capturada en abril contenía huevos bien formados, proveniente de Alta Verapaz, Guatemala, por lo que probablemente la puesta ocurre de abril-agosto, y los juveniles son observados en junio y julio (^{Stuart 1948}; ^{Campbell 1998}). En Honduras, ^{McCranie (2011}) encontró una puesta de M. apiatus en julio, conformada por siete huevos que estaban ocultos en la base de un tronco en descomposición. Este patrón reproductivo es muy similar al de especies relacionadas como M. fulvius (^{Zegel 1975}; ^{Jackson & Franz 1981}) y M. tener (^{Campbell 1973}; ^{Quinn 1979}), que habitan más al norte. Dado que M. apiatus pertenece al linaje de serpientes de coral con ANM, su patrón reproductivo es estacional y por lo tanto, más reducido, donde la vitelogénesis ocurre a finales de invierno y en primavera sincronizado con los apareamientos, la puesta de huevos ocurre a finales de primavera y en verano, las crías emergen a finales de verano y en otoño, con un periodo de actividad postpuesta donde probablemente se alimentan intensivamente; a diferencia del patrón reproductivo más extendido en serpientes de coral ANT (^{Marques et al. 2006}, ²⁰¹³; ^{Bassi et al. 2020}; ^{Coeti et al. 2020}). Sin embargo, a pesar de esta tendencia filogenética, la influencia del clima en el ciclo reproductivo de las serpientes de coral es evidente, las especies ecuatoriales con ciclos más continuos y las especies de áreas más frías con ciclos más estacionales (^{Marques et al. 2013}). Consecuentemente, es necesario un estudio que caracterice el ciclo reproductivo de ambos sexos de M. apiatus, así como en las especies faltantes de este género para entender la influencia del clima en el ciclo reproductivo de las serpientes de coral.