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Revista chilena de nutrición

On-line version ISSN 0717-7518

Rev. chil. nutr. vol.46 no.5 Santiago Oct. 2019

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-75182019000500593 

Artículo de Revisión

Importancia nutricional y actividad biológica de los compuestos bioactivos de quelites consumidos en México

Nutritional importance and biological activity of bioactive compounds from quelites consumed in Mexico

Yair O Santiago-Saenz1 

Alma D Hernández-Fuentes1 

César U López-Palestina2 

Jesús H Garrido-Cauich3 

Julia Ma Alatorre-Cruz4 

Rebeca Monroy-Torres5  * 

1Área Académica de Agroindustrial. Instituto de Ciencias Agropecuarias. Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo. Rancho Universitario. Hidalgo, México

2División de Posgrado. Tecnológico Nacional de México-Instituto Tecnológico de Roque, Guanajuato, México

3Departamento de Nutrición. Servicios de Salud de Yucatán. Secretaría de Salud. jurisdicción sanitaria Núm. 3 Ticul. Yucatán, México

4Departamento de Biología. Facultad de Ciencias Naturales. Universidad Autónoma de Querétaro. Santiago de Querétaro, Querétaro, México

5Laboratorio de Nutrición Ambiental y Seguridad Alimentaria. Departamento de Medicina y Nutrición, División de Ciencias de la Salud, Universidad de Guanajuato. León, Gto

RESUMEN

Sólo un 30% de los hogares en México, presentan seguridad alimentaria, es decir, un gran porcentaje de los hogares y por ende de la población no satisfacen las necesidades básicas diarias de macro y micronutrimentos. Los quelites, que se definen como plantas silvestres comestibles (hojas, tallos y flores) son una fuente accesible, continua, económica y adecuada de nutrimentos. Sin embargo, su consumo ha disminuido por modificaciones en las preferencias alimentarias, derivadas de los cambios en estilos de vida. El objetivo del presente trabajo fue valorizar a los quelites como fuente de alimento. Los quelites, aportan proteínas, aminoácidos, minerales (Ca, Mg, Zn), vitaminas (E, C) y fibra. Además, son una excelente fuente de compuestos bioactivos, como ácidos fenólicos (ácido cafeico, ferúlico) y flavonoides (quercetina, kaempferol, espinacetina), carotenoides, ácido α-linolénico y betalainas, que presentan elevada actividad antioxidante. Su consumo habitual se ha relacionado con beneficios a la salud, tales como efectos antitumorales, antihiperlipidémicos y antidiabéticos. Los quelites, además de estar disponibles en forma silvestre, forman parte de las tradiciones culinarias de México, incorporados de forma cruda y cocida en los platillos regionales. Por lo tanto, la revalorización y reincorporación de los quelites en la dieta, puede coadyuvar a cubrir las necesidades nutrimentales, en poblaciones con poco acceso o inseguridad alimentaria, además de contribuir a proporcionar efectos adicionales a través de sus compuestos bioactivos.

Palabras clave: Alimento tradicional; Enfermedades crónicas no transmisibles; Plantas silvestres; Quelites; Seguridad alimentaria

ABSTRACT

Only 30% of households in Mexico present food security, which means a large percentage of households and the population does not meet their needs in terms of macro and micronutrients. Thus, quelites, which are defined as wild edible plants, are an accessible, continuous, economical and adequate source of nutrients. However, quelite consumption in Mexico has been decreasing in response to changes in food preferences and lifestyles, including increased exposure to hypercaloric foods. Therefore, the aim of this work was to discuss the value of quelites as a food source rich in nutrients, proteins, amino acids, minerals (Ca, Mg, Zn), vitamins (E, C) and fiber. We also discuss how quelites are good source of bioactive compounds, such as phenolic acids (caffeic acid, ferulic acid) and flavonoids (quercetin, kaempferol, spinacetin), carotenoids, α-linolenic acid and betalaines. There use have been mainly related to the anti-tumor, antihyperlipidemic and antidiabetic benefits. We further discuss topics related to the culinary traditions of Mexico and the incorporation of quelites in the raw and cooked form in regional markets. The revaluation and the reincorporation of quelites in the diet can help meet nutritional needs, in addition to possibly providing additional health benefits.

Keywords: Cardiometabolic diseases; Food security; Quelites; Traditional food; Wild plants

INTRODUCCIÓN

México se ha caracterizado por ser uno de los países al frente en la producción y exportación agroalimentaria siendo el lugar 12° en lo que respecta en la producción mundial de alimentos y 11° en producción mundial de cultivos agrícolas, haciendo notable la presencia de alimentos mexicanos en varios continentes alrededor del mundo1. Sin embargo, a pesar de la basta riqueza con la que se cuenta en el país en producción de alimentos, las poblaciones con menor poder adquisitivo y presentes en zonas rurales resultan ser los grupos más desfavorecidos en el acceso de estos, presentando claramente una inseguridad alimentaria (IA)2; sin embargo, en México se cuenta con una gran variedad de especies vegetales nativas que pueden contribuir a la nutrición en poblaciones de escasos recursos; entre esas especies se encuentran los quelites3,4.

Los quelites son plantas nativas silvestres de México que se han utilizado como alimento desde tiempos prehispánicos y que forman parte de la dieta complementaria del mexicano, aunque en muchas ocasiones llegan a constituir el componente principal de la comida tradicional3,4,5. En México se consumen más de 500 especies de quelites distribuidas en diferentes familias botánicas4,6, dentro de las cuales destacan especies del género Amaranthus spp. (quintonil), Chenopodium spp. (quelite cenizo) y la especie de Portulaca oleracea (verdolaga), principalmente por considerarse quelites de mayor consumo en la gastronomía mexicana al incorporarse en tamales, sopas, quesadillas o como ensalada6,7. Los quelites mexicanos aportan a la dieta diferentes aromas, colores y sabores4, además de su contribución en una amplia variedad de nutrimentos como proteína, fibra dietética, nutrimentos inorgánicos (Ca, K, Mg, Mn, Zn, P), vitaminas A y C7,8,9 y compuestos bioactivos, tales como compuestos fenólicos, betalaínas, entre otros, los cuales le confieren a estas plantas una elevada capacidad antioxidante9,10.

Por otra parte, los quelites se venden de manera común en los mercados locales de los diferentes estados de la República Mexicana, por lo que son accesibles y a bajo costo7. Sin embargo, a pesar de la importancia que tienen los quelites como fuente de alimento, así como a su relevancia cultural, culinaria y nutrimental, su uso ha disminuido considerablemente debido a la eliminación química de estos vegetales silvestres, cambio de hábitats de crecimiento7 y al cambio en las preferencias de consumo en la dieta mexicana, que ha resultado en la ingesta de alimentos con elevado aporte calórico y en una mayor incidencia en trastornos y enfermedades crónicas no transmisibles, como enfermedades cardiovasculares y diabetes mellitus tipo 22,11. Por lo anterior, el propósito de este trabajo es describir la importancia de los quelites de las familias Amaranthaceae y Portulacaceae en la alimentación mexicana y sus efectos potencialmente benéficos a la salud humana por el efecto de los nutrimentos y compuestos bioactivos que contienen.

Generalidades de los quelites

En México el nombre de quelite se deriva del término náhuatl quilitl el cual ha sido interpretado como hierba comestible. En náhuatl se utilizan algunos términos relacionados como quiltic, verdura verde, o quilyollotli para referirse a los tallos tiernos, retoños o brotes de una planta5,6. De acuerdo a la literatura, los quelites pueden ser denominados en diversas lenguas indígenas como kaka (totonaco), Yiwa o yube (mixteco), Xakua (purépecha), Guilibá (Rarámuri), Bok itah (Tzeltal), Itaj (Tzotzil) y K'ani (Ñahñu)5,6; por lo cual, los quelites se han definido como plantas que crecen de manera silvestre, de las cuales se consumen las hojas, tallos y flores6,12.

El uso de los quelites se remonta a las épocas prehispánicas donde alcanzaron una importancia que figuraba en la clasificación indígena del mundo vivo; sin embargo, el conocimiento y consumo de quelites ha disminuido desde la conquista, ya que los conquistadores no aceptaban las plantas no cultivadas, reemplazando plantas nativas por hierbas introducidas y llevando a una merma en su consumo12. En México se consumen aproximadamente 500 especies de quelites4,6, las cuales han sido seleccionadas por las tradiciones locales de los distintos pueblos y regiones de los 32 estados de la República Mexicana6. Dentro de una clasificación más estricta, en las que se consideran únicamente las hojas tiernas comestibles, se utilizan 358 especies, todas restringidas a las angiospermas y distribuidas en 25 superórdenes, 60 órdenes y 176 géneros12. Sin embargo, los quelites mexicanos identificados y analizados hasta el momento ascienden a un aproximado de 250 especies que pertenecen a diferentes familias botánicas4. Entre los quelites más comunes se encuentran el pápalo-quelite (Porophylum ruderale subsp. macrocephalum), la verdolaga u oreja de ratón (Portulaca oleracea), el quintonil blanco o rojo (Amaranthus spp.), el romerito (Suaeda nigra), el quelite cenizo, quelite blanco, puerquero o de burro (Chenopodium berlandieri subsp. berlandieri), el huazontle (Chenopodium berlandieri subsp. nuttaliiae), los alaches (Anoda cristata), el epazote (Chenopodium ambrosioides), la chaya de monte o quelite peludo (Cnidoscolus aconitifolius), la hoja santa (Piperauritum) y los chepiles o chipil (Crotalaria spp.)6,13. Estas plantas mexicanas presentan en común algunas características taxonómicas, como el subreino (Traqueobionta), superdivisión (Spermatophyta), división (Magnoliophyta) y clase (Magnoliopsida), pero las subclases y ordenes pueden variar (Pápalo-quelite: subclase: Asteridae; orden: Asterales; romerito, huazontle, epazote, quintonil, quelite cenizo, verdolaga: subclase: Caryophyllidae; orden: Caryophyllales; alaches: subclase: Dillenidae; orden: Malvales; chaya: subclase: Rosidae; orden: Euphorbiales; hoja santa: subclase: Magnoliidae; orden: Piperales; chipil: subclase: Rosidae; orden: Fabales)14.

Los quelites se encuentran distribuidos en todo el país (desde el sur, centro y norte de México), y es en las zonas rurales donde se encuentra la mayor biodiversidad asociada a cultivos como el maíz, fríjol y calabaza15. Son usados principalmente para consumo por numerosos grupos étnicos provenientes de Chihuahua, la Huasteca Potosina, Sierra Juárez de Oaxaca, Sierra Norte de Puebla, Chiapas, Tabasco, entre otras comunidades de la República Mexicana7. En estas localidades las estructuras vegetales incorporadas a los platillos comprenden las hojas y tallos, los cuales son consumidos en forma cruda, cocida o ligeramente frita, y se combinan con tacos, quesadillas, o sopas. También pueden ser incluidos como condimentos o con propósitos medicinales5,7,13; sin embargo, hay que señalar que el estadío de desarrollo de los quelites es importante en la forma de preparación. En las zonas rurales principalmente, los quelites frescos se consumen al inicio del ciclo agrícola, es decir, cuando termina la época de sequía y comienzan las lluvias4,12. Muchas de las hierbas que retoñan con la nueva humedad del suelo son comestibles; por lo tanto, las hojas, o plantas enteras consideradas como quelites representan fuentes ricas en proteína, Ca, Mg, Mn, Zn, P, vitamina A, clorofila y carotenoides por decir algunos9,16, los cuales son sumados a la dieta para la subsistencia del campesino y su familia hasta que los cultivos principales sean cosechados17.

El quintonil (Amaranthus spp.), el quelite cenizo (Chenopodium berlandieri L.) y la verdolaga (Portulaca oleracea L.) son tres de las plantas más ampliamente distribuidas y consumidas entre la población mexicana, esto se debe a un mayor volumen del producto (consideradas como malezas) obtenido; por lo tanto, se ofertan en un gran número de mercados locales, y su inclusión como ingrediente es considerado en una amplia variedad de platillos (consumo como verdura)7,15.

Familia Amaranthaceae, género Amaranthus spp

Entre las especies de plantas mexicanas pertenecientes al género Amaranthus spp. se encuentran Amaranthus cruentus L., Amaranthus hypochondriacus L. y Amaranthus hybridus L.9,8,18. Estos quelites son considerados como las malezas más comunes en México. En algunos estados del país son conocidos como bledo, chichimeca, chongo, lepo, mercolina, ses o quintonil14,18. Estos quelites son utilizados en la cocina rural y tradicional para realizar platillos diversos, tales como sopas con limón y tortilla, ensaladas o fritos con un guiso de preferencia7,18. El quintonil es considerado como flora nativa mexicana, pero se pueden encontrar otras especies pertenecientes a este género distribuidas en otros países14,18,19. Su distribución es mayormente en regiones templadas y tropicales, y su presencia en México se ha registrado en 25 estados14. El desarrollo del quintonil, se puede observar como maleza en cultivos de maíz, cafetales, huertos familiares y de traspatio, están fuertemente asociados a las labores agrícolas de los campesinos7. El desarrollo de la planta puede suceder en cualquier área que proporcione los nutrientes mínimos, ya que, como todos los quelites, su desarrollo se puede presentar en suelos pobres en nutrientes y agua, lo que los hace tolerantes a la sequía, con bajo mantenimiento (riego) y sin insumos externos (fertilizantes)4,6.

Los quintoniles se destacan por ser una planta monoica, anual, erguida y pubescente; de un tamaño de 1m o menos y un tallo con rayas longitudinales, a veces rojizo, con frecuencia ramificado; sus hojas presentan láminas foliares ampliamente lanceoladas a ovadas de 3 a 15 cm de largo por 1 a 7 cm de ancho, bases a veces teñidas de rojo y de numerosas flores dispuestas en verticilos muy cercanos entre sí14.

Familia Amaranthaceae, género Chenopodium spp

Las diversas especies del género Chenopodium spp, como Chenopodium berlandieri L., Chenopodium ambrosioides L. y Chenopodium graveolens Willd., son otras de las malezas representativas del territorio mexicano8,9,18. Estos quelites pueden encontrarse con nombres populares de quelite cenizo, bledo, choal, quelite de ceniza (Chenopodium berlandieri L.), epazote blanco (Chenopodium ambrosioides L.) y rojo (Chenopodium graveolens Willd.); los cuales son incorporados en la dieta de forma hervida o frita para el caso del quelite cenizo, y como condimento de guisos en caso del epazote, por considerarse una hierba de olor fuerte7,18. Chenopodium spp. es considerada una planta con orígenes en América, siendo las especies mencionadas anteriormente como nativas de México8,14,18. Su distribución se extiende desde el sur de Canadá hasta Guatemala, y en México se ha localizado en 9 estados14; donde crecen espontáneamente en los campos de cultivo y en las orillas de los caminos, por lo que la zona para su desarrollo no depende de un tipo de suelo o condiciones nutrimentales especificas6,7. Este tipo de quelites suelen presentarse como una hierba erecta de aproximadamente 2 m de largo, con tallo simple o ramificado hacia el ápice, anguloso y con rayas longitudinales, de color verde claro o amarillento; sus hojas presentan láminas foliares inferiores oblongas a rómbico-ovadas, las superiores tendiendo a lanceoladas, de 1 a 13.5 cm de largo por 0.5 a 8.5 cm de ancho, de color verde amarillento y de textura harinosa sobre todo en el envés; presenta numerosas flores agrupadas en glomérulos compactos y dispuestos en espigas paniculadas14.

Familia Portulacaceae, género Portulaca spp

La verdolaga es otra planta silvestre considerada como quelite en México, maleza para los agricultores, pero a la vez alimento popular; la especie es identificada como Portulaca oleracea L.14,18. En la cultura mexicana, esta planta es conocida como verdolaga, pitule, uadela, aurrara, xucul, graviol, matacani, mixquilit, chamoico y quelite7,14,18. Es uno de los quelites más demandados y consumidos en México, por lo que la variedad de guisos puede ser extensa, desde su combinación con carnes rojas, hasta su consumo crudo o en forma hervida acompañada con limón, chile y tortillas de maíz7,18. En cuanto a sus orígenes se consideraba durante mucho tiempo que la especie provenía de Europa, sin embargo, otros datos sugieren que se considera como una especie nativa de México, aunque también es de origen incierto71418. En cuanto a su distribución en el territorio mexicano, se puede encontrar en 22 estados14; su desarrollo es favorable en regiones templadas y tropicales como maleza a la orilla de los caminos, ríos y canales, y dentro de parcelas de cultivo y huertos familiares7. En cuanto al crecimiento de la verdolaga, adicionalmente a las características que presentan todos los quelites en su desarrollo, esta planta puede propagarse en suelos húmedos, secos, arenosos y arcillosos y presentarse como una de las malezas más agresivas en diversos cultivos como ajo, arroz, avena, fríjol, chile, calabaza, tomate, chícharo entre otros14. La verdolaga se destaca por ser una hierba carnosa, rastrera, a veces algo ascendente, alcanzando un tamaño de 5 a 40 cm de largo; sus tallos en algunas ocasiones son rojizos, ramificados, con las ramas extendidas; sus hojas son alternas, obovado-cuneadas a espatuladas, de 0.5 a 3 cm de largo, por 0.2 a 1.5 cm de ancho; presentan flores sésiles, solitarias o agrupadas por pocas, rodeadas por escasos pelos inconspicuos14.

Quelites: alimentos ricos en nutrimentos y compuestos antioxidantes

Los quelites son capaces de adaptarse a climas secos, donde el agua y los nutrientes escasean y donde su producción no requiere el uso de fertilizantes o riego frecuente4,6,12,17. De esta manera, al considerarse plantas tolerantes a condiciones adversas, sugieren que la sequía, salinidad y demás factores han sido una ventaja para esta variedad de especies vegetales, promoviendo mecanismos de protección frente al estrés20; observándose en la acumulación de aminoácidos, síntesis de compuestos fenólicos y polisacáridos, por mencionar algunos, y otorgándoles capacidades antioxidantes y perfiles nutrimentales excelentes (Tablas 1 y 3).

Tabla 1 Compuestos bioactivos y nutrimentales identificados en la familia Amaranthaceae, género Amaranthus. 

Especie Estructura evaluada Compuestos identificados Referencia
Amaranthus hypochondriacus Amaranthus hybridus Hojas Prolina (380-455 pmol g/ps) [20]
Amaranthus spp. Hojas Proteína (17,5-30,3% de ms) Lisina (5% de ms); Calcio (1,7± 0,04 g/100 g) Hierro (1234±50,0 mg/kg); Zinc (791,7±28,9 mg/kg) [50, 51]
Amaranthus acanthochiton Amaranthus deflexus Amaranthus viridis Hojas Nutrimentos inorgánicos (Fe, Ca, Mg, Ni, Zn, Mn, Mo) Vitamina C (0,7-1,4 mg AA/g pf); Fenoles totales (3,2-5,5 mg EAG/g pf); Flavonoides (0,98-4,1 mg EC/g pf) [16]
Amaranthus hypochondriacus Amaranthus caudatus Amaranthus cruentus Semillas Hojas Flores Betaninas totales (0,07-0,96 mg/100g ps) Amarantina (0,04-0,44 mg/100g ps) Isoamarantina (0,02-0,28 mg/100g ps) Betaninas totales (16,90-20,93 mg/100g ps) Amarantina (7,75-9,67 mg/100g ps) Isoamarantina (5,13-6,38 mg/100g ps) Betaninas totales (0,95-6,02 mg/100g ps) Amarantina (0,45-2,76 mg/100g ps) Isoamarantina (0,28-1,80 mg/100g ps) [33]
Amaranthus hypochondriacus L. Hojas Semillas Fibra cruda (2,60%); Proteína (3,78%) Fibra cruda (5,80%); Proteína (16,73%) [23]
Amaranthus caudatus Semillas Ácido protocatecuico (13,6 μmol/100 g ps) [52]
Amaranthus hypochondriacus Semillas Ácidos fenólicos y flavonoides (Isoquercitina, nicoriflorina, rutina, ácido 4-hidroxibenzoico, ácido siríngico, ácido vanílico) [53]
Amaranthus cruentus Hojas Aminoácidos (alanina, leucina, isoleucina, valina, glicina, aspartato, glutamato, metionina) Nutrimentos inorgánicos (Ca, Fe, Mg, K, Zn) [35]

pf: peso fresco; ps: peso seco; ms: materia seca; AA: ácido ascórbico; EAG: equivalentes de ácido gálico; EC: equivalentes de catequina.

Tabla 2 Compuestos bioactivos y nutrimentales identificados en hojas de la familia Amaranthaceae, género Chenopodium. 

Especie Compuestos identificados Referencia
Chenopodium spp. Por cada 100 g peso seco: K (6048.39 mg); Ca (1154.30 mg) Na (958,04 mg); Fe (83,60 mg); Mg (81,29 mg) [24]
Chenopodium album L. Chenopodium spp. Proteína (3,63-4,51 g/100g pf); vitamina C (11,15-26,12 g/100g ps) clorofila a (0,998 mg/100g pf); clorofila b (0,297 mg/100g pf) carotenoides (0,98-1,40 mg/100g pf) [27, 28]
Chenopodium foliosum Asch Chenopodium bonus-henricus L. Flavonoides: patuletina espinacetina 6-Metoxikanferol [34, 44]
Chenopodium spp. Polifenoles: parte herbácea (3,36 mg/g ps); semillas (3,87 mg/g ps) raíz (1,52 mg/g ps). [26]
Chenopodium album Fenoles totales (14,56-42,00 mg EAG/g extracto) Flavonoides (1,498-6,373 mg ER/g extracto) Flavonona (0,671-1,037 EN/g extracto) [54]
Chenopodium formosanum Koidz. (djulis) Ácidos fenólicos de 11,5 μg/g de extracto (caffeoil-putrescina (2)) a 1855.3 μg/g (pentosida ácida hidroxilfenilacética 3) Flavonoides de 19,93 pg/g de extracto (quercetina-3-O- (cumaril)) -rutinosida-pentosida (1)) a 257,3 ± 2,05 μg/g (rutina-O-pentosida (2)) [25]

pf: peso fresco; ps: peso seco; ms: materia seca; EAG: equivalentes de ácido gálico; ER: equivalentes de rutina; EN: equivalente de naringina.

Tabla 3 Compuestos bioactivos y nutrimentales identificados en la familia Portulacaceae 

Especie Compuestos identificados Referencia
Talinum triangulare Acrilamidas; Ácido propanoico Feofitinas; (Ficusclorina, taliclorina, feofitina b peroxilactona) [46]
Portulaca oleracea L. Homoisoflavonoides Portulacanonas (A-D) [55]
Fenoles totales (0,96-9,12 mg EAG/g ps) Flavonoides totales (0,13-1,44 ER/g ps); Carotenoides totales (0,52-5,64 EP) Nutrimentos inorgánicos: P (5,08-14,18 g/kg bs); K (266-656 g/kg bs); Ca (35-104,2 g/kg bs); Mg (40,8-101,4 g/kg bs) Fe (1,86-11,1 g/kg bs); Zn (0,62-1,48 g/kg bs); Mn (0,14-1,64 g/kg bs) [30]
Alcaloides: (Oleraceínas A, B, C, D, E) [56]
Omega 3 (4,06 mg/g pf); omega 6 (0,89 mg/g pf) β-carotenos (43,5 mg/100g ps); α-tocoferol (170 mg/100g ps) ácido ascórbico (451 mg/100g ps); glutatión (14,81 mg/100g pf) [36]
Compuestos fenólicos (316,35 mg/kg ps): ácido cumárico, cafeico, ferúlico, rosmarínico. [29]
Alcaloides: (aurantiamideacetato, aurantiamida, 1,5-dimetil-6-fenil-1,6,3,4,-tetrahidro-1,2,4- 2(1 H)-triazina, trollisina, ciclo (L- tirosinil-L - tirosinil), 3,5-bis (3-metoxi, 4 -hidroxifenil)-5,6- dihidro,2(1H)- piridinona, N-feruloil normetaneferina, N-trans- feruloil tiramina. [57]
Polisacáridos; Glucósidos; Monoterpenos [45]
Portulacerebrósido A [58]
Talinum Betacianinas: [31]
triangulare (Jacq.) flores (4,136mg/g pf); tallo (2,232 mg/g pf)
Willd. hojas (0,065 mg/g pf). Betaxantinas: hojas (1,032 mg/g pf); flores (0,857 mg/g pf) tallos (0,546 mg/g pf); Betalaínas totales: 4,993 (mg/g pf)

pf: peso fresco; ps: peso seco; bs: base seca; EAG: equivalentes de ácido gálico; ER: equivalentes de rutina; Εβ: equivalentes de β-caroteno.

Las plantas del género Amaranthus spp. (Amaranthus hybridus, Amaranthus hypochondriacus y Amaranthus tricolor), Chenopodium spp. y la especie de Portulaca olerácea L. tienen la capacidad de crecer a pesar de factores limitantes20,21,22. Se ha reportado que Amaranthus spp. al someterse a largos períodos de estrés (sequías) mostró la capacidad de acumular prolina, aminoácido que permite a la planta activar una osmoregulación, previniendo el estrés hiperosmótico20; mientras que Portulaca oleracea22 y Chenopodium spp.21 incrementaron la producción de antioxidantes y metabolitos que le permiten sobrevivir y reducir el daño celular, resistiendo de esta manera el estrés abiótico. Estas plantas adicionalmente, han reportado ser fuentes de proteína, fibra dietética, nutrimentos inorgánicos (Fe, Mn, Zn, B, P, Ca, Mg, K), ácidos fenólicos (cafeico, gálico, clorogénico, cumárico, ferúlico), flavonoides (rutina, quercetina), carotenoides, clorofila y vitaminas (A,C); los cuales se presentan en diversas especies de quelites procedentes de México8,9,23, África (Sudáfrica)20 y Norteamérica16, entre otros países (Tabla 1). En la tabla 1 se puede observar que en relación con las especies mexicanas de Amaranthus spp. se presenta mayor contenido de proteína (3-5g/100g de peso fresco)8,9,23. Los compuestos fenólicos que han sido identificados varían de acuerdo a la zona geográfica de la especie; por ejemplo, la especie de Amaranthus hybridus procedente del estado de Hidalgo, México, presentó ácido gálico, clorogénico, p-cumárico, ferúlico y florizidina9; mientras que la especie de Amaranthus hypochondriacus L. proveniente de Puebla, México, presentó 2-metoxi-4 vinilfenol23, compuestos de importancia nutrimental que no habían sido reportados en otras especies del género Amaranthus spp. procedentes de México y otros países. Por otra parte, las plantas pertenecientes al género Chenopodium spp., han desplegado de igual manera una interesante gama de compuestos nutrimentales en sus estructuras. Las hojas y partes aéreas de este género de plantas son una excelente fuente de nutrimentos inorgánicos como Ca, K, Mg y Zn24, y ácidos fenólicos y flavonoides como quercetina, kaempferol, ácido vanílico y rutina25,26, convirtiéndose en un alimento óptimo para la nutrición humana (Tabla 2). Especies mexicanas de este género procedentes de Hidalgo, México9 y la Sierra Norte de Puebla, México8(Chenopodium berlandieri L.) fueron identificadas como fuentes importantes de proteína (2-5 g/100g de peso fresco), fibra dietética (2-4g/100g de peso fresco), vitamina A, clorofila (6.6 mg/g de peso fresco) así como un alto contenido de macroelementos (Fe, Cu, Mn, Zn, B) y microelementos (P, Ca, Mg, K); concentraciones que resultaron mayores al compararse con valores de referencia de especies procedentes de otros países, como Chenopodium album L27,28. Una investigación reciente, identificó y cuantificó en Chenopodium berlandieri L.9 compuestos fenólicos como ácido gálico, clorogénico, vainillínico, ferúlico, siríngico, floretina, florizidina y mirecetina, los cuales no habían sido reportados en esta especie. Cabe mencionar que la información relacionada a la especie de Chenopodium berlandieri L. que se desarrolla en México aún es escasa, por lo que en la Tabla 2 se incluyen el aporte nutrimental y funcional de este género que se utiliza en otros países. En la literatura se han reportado diversos componentes encontrados en las partes aéreas de la familia Portulacaceae (Tabla 3). De esta familia, una de las especies de gran importancia en México es la verdolaga, considerado como un alimento accesible, económico y como una buena fuente de antioxidantes como betacarotenos, vitamina C, ácidos cumárico y cafeico29, nutrimentos inorgánicos como K, Mg y Zn30,31, entre otros componentes; desplegando un excelente valor nutrimental y beneficio antioxidante. Recientemente un estudio realizado en Portulaca oleracea L. nativa de México9, mostró que además de los nutrimentos ya reportados en la verdolaga (ácidos grasos omega 3 y 6, alcaloides, nutrimentos inorgánicos) también presenta mirecetina al igual que Chenopodium berlandieri L.9, un flavonoide natural mayoritario en bayas y vino tinto con actividad antioxidante y antitumoral32, el cual no había sido observado en especies mexicanas de verdolaga y quelite cenizo. Como se observa en las tablas 1 a 3 los quelites son una excelente fuente de compuestos bioactivos por lo cual se pueden considerar como alimentos que aportan compuestos antioxidantes de manera exógena al cuerpo humano33,34. Los quelites también presentan otros compuestos de interés para la nutrición humana, como aminoácidos esenciales y no esenciales35, ácidos grasos poliinsaturados36 y fibra dietética8,9 los cuales son de importancia en estratos sociales marginados, donde las fuentes por excelencia de estos nutrimentos no son accesibles.

Propiedades medicinales y beneficios a la salud humana

Los quelites, son recomendados como una fuente de proteína, nutrimentos inorgánicos y otros micronutrimentos esenciales en la dieta6. Los tallos, flores y hojas son una fuente alternativa por su aporte de diversos compuestos bioactivos, los cuales desempeñan funciones antioxidantes y preventivas en diversas fisiopatologías cardiovasculares37 y procesos cancerígenos38. Aun es limitada la literatura que existe sobre el consumo de quelites en México y su efecto a la salud humana, sin embargo, se han estudiado estos mismos géneros, pero de diferente especie en otras partes del mundo y sus efectos biológicos se pueden observar en las Tablas 4 a 6. Algunas especies de Amaranthus spp. han mostrado su efectividad como agentes antihelmínticos (Amaranthus viridis)39 y protectores en contra de la aflatoxina B1 (AFB1) (Amaranthus hybridus)40. De igual manera, otros estudios reportados en Amaranthus caudatus41, mostraron cambios positivos con dosis de 200-400 mg/kg/día de esta planta, en ratas con daño hepático, donde se observó cambios en enzimas séricas, MDA (malondialdehído) y otros parámetros enzimáticos. Este estudio observó la normalización de los valores bioquímicos para AST (aspartato aminotransferasa), ALT (alanina aminotransferasa) y BT (billirubina total); en el caso de la peroxidación, los valores de MDA se vieron reducidos, mientras que la actividad de GSH (glutatión reducido) y CAT (catalasa) se incrementaron. De igual manera se realizó un estudio histopatológico encontrando reducción en la degeneración de hepatocitos, lo que sugiere una actividad hepatoprotectora (Tabla 5). El género Chenopodium spp. por otro lado, ha sido bien descrito por sus numerosas propiedades medicinales en la medicina tradicional; la literatura ha confirmado actividades antibacterianas, y anticancerígenas (Chenopodium quinoa)42,43; por otra parte, otros ensayos han demostrado que Chenopoduim bonus- henricus L.44 tiene un efecto positivo a dosis de 100mg/kg/ día en ratas con daño hepático inducidas con tetracloruro de carbono, demostrando una reducción en MDA, aumento en la actividad de enzimas, SOD (superóxido dismutasa), GPx (glutatión peroxidasa), e incremento de la viabilidad celular comparado con el agente tóxico; exhibiendo el potencial efecto hepatoprotector y antioxidante de Chenopodium spp. Otro estudio realizado en Chenopodium quinoa43, evaluó la actividad de las hojas a dosis de 0.189-1.89 mg/ mL en líneas celulares de cáncer de próstata; observando una disminución de la peroxidación lipídica y disminución en el crecimiento de líneas celulares cancerígenas. En cuanto a Portulaca oleracea, se ha reportado efectos inmunoestimulantes45, antiparasitarios46, propiedades antioxidantes y de quelación de iones metálicos31 y efectos neuroprotectores en enfermedades neurovasculares isquémicas hipóxicas (incremento de la viabilidad de la neurona)47 y disminución del daño oxidativo ocasionado por D-galactosa en procesos de senescencia48. Adicionalmente un estudio en ratas inducidas a estrés oxidativo por rotenona exploró el efecto de la verdolaga de reducir el daño de este contaminante, al administrar dosis de jugo de verdolaga (1.5mL/kg/día)49; donde se demostró que después de la administración de la planta y de la exposición al insecticida se encontró un incremento en la actividad de Na+-K+-ATPasa en cuerpo estriado, disminución de proteínas carboniladas en tejido neural, elevación de GSH en mesencéfalo, e incremento de la actividad de GPx y CAT; confiriendo a esta planta propiedades neuroprotectoras en daños oxidativos inducidos por contaminantes antropogénicos. Otro estudio usando Portulaca olerácea45 con dosis de 25-100 mg/kg/día en ratones con sarcomas, observó una inhibición del crecimiento del sarcoma, reducción del tamaño del tumor, incremento del peso de los órganos relacionados con el sistema inmune, estimulación de linfocitos en vaso, estimulación de células T helper para CD4 y la normalización de parámetros hematológicos y bioquímicos, demostrando así propiedades antitumorales de esta planta.

Tabla 4 Efectos biológicos reportados en plantas de la familia Amaranthaceae, género Amaranthus. 

Especie Estructura analizada Tipo de ensayo Efecto biológico Referencia
Amaranthus hybridus Hojas Ensayo in vitro Disminución del daño del DNA ocasionado por micotoxinas (aflatoxina B1) [40]
Amaranthus hypochondriacus L. Hojas Ensayos in vitro Aumento de la capacidad antioxidante Propiedades nutrimentales (proteína) [23]
Amaranthus caudatus Amaranthus viridis Hojas Ensayos preclínicos Efectos antihiperlipidémicos Disminución de niveles séricos de colesterol y triglicéridos Incremento de HDL (lipoproteínas de alta densidad) [37]
Amaranthus spinosus
Amaranthus Caudatus L. Hojas Ensayos preclínicos Antinociceptivo Antipirético Actividad hepatoprotectora Prevención del incremento del malondialdehído (MDA), glutatión (GSH), catalasa (CAT) y niveles de tioles totales (TT). [41, 59]
Amaranthus viridis Partes aéreas Ensayos in vitro Actividad antihelmíntica. [39]
Actividad hepatoprotectora [60]
Efectos antidiabéticos [61]
Ensayos preclínicos Disminución de glucosa en sangre
Efectos antihiperlipidémicos
Estabilidad del perfil lipídico
Inhibición de la proliferación de células cancerígenas Células-B linfoma, células -B hibridoma y macrófagos de líneas celulares cancerígenas. Actividad antifúngica Fitopatógenos [62]
Semillas Ensayos in vitro Actividad antiviral (Virus del sarampión en línea celular del carcinoma epidermoide humano (HEP-2)) Prevención de la replicación del virus Atenuación del virus después de la penetración a la célula Bloqueo de receptores virales [63]
Hojas Ensayos in vitro Efectos antiinflamatorios Inhibición de la hialuronidasa, lipooxigenasa, y xantina oxidasa. Inhibición de HMG-CoA reductasa (3-hidroxi-3-metil-glutaril-CoA reductasa) Actividad antioxidante [64]
Amaranthus spinosus Hojas Ensayos preclínicos Efectos quimioprotectores MDA, GSH, CAT, TT Actividad antioxidante [38]

Tabla 5 Efectos biológicos reportados en plantas de la familia Amaranthaceae, género Chenopodium. 

Especie Estructura analizada Tipo de ensayo Efecto biológico Referencia
Chenopodium album Chenopodium hybridum Chenopodium rubrum Chenopodium urbicum Partes aéreas Semillas Ensayos In vitro Efectos antitumorales Disminución de proliferación de células en carcinoma de ovario (Células TOV-112D). Propiedades antioxidantes [26]
Chenopodium incisum Poir Chenopodium murale L. Chenopodium ambrosioides L Partes aéreas Toda la planta Raíz Ensayos In vitro Actividad antibacteriana (Escherichia coli, Staphylococcus aureus, Bacillus subtilis, Shigella sonnei, Shigella flexneri) [42]
Chenopodium ambrosioides L. Hojas Ensayos In vitro Actividad antibacteriana (Sthapylococcus aureus IS-58) [65]
Chenopodium foliosum Asch Partes s aérea Ensayos In vitro Actividad antioxidante Propiedades anticancerígenas Propiedades inmunoestimulantes [34]
Chenopodium album Chenopodium bonus-henricus L. Partes aéreas Ensayos preclínicos Propiedades antianémicas Propiedades expectorantes Propiedades antiasmáticas Propiedades antihelmínticas [66]
Chenopodium album Linn. Hojas Ensayos preclínicos Agente Antilitiasis Inhibición del crecimiento y tamaño de cristales (oxalatos) Menor retención de cristales en túbulos y prevención de daño necrótico en riñón. Tratamiento en enfermedades urinarias y renales [67]
Chenopodium bonus-henricus L. Partes aéreas Ensayos in vitro Actividades hepatoprotectoras y antioxidantes. Reducción del daño celular ocasionado por CCl4 (cloruro de carbono) en hepatocitos. Preservación de la viabilidad celular y niveles de GSH (glutatión) Reducción del daño lipídico [44]
Chenopodium quinoa Hojas Ensayos In vitro Efectos quimiopreventivos y anticarcinogénicos Actividades quelantes Actividades antioxidantes Disminución de la oxidación lipídica Disminución de la proliferación y movilidad en células de cáncer de próstata. [43]
Chenopodium spp. Hojas Partes aéreas Frutos Ensayos In vitro Efectos inmunomoduladores Efectos hipotensivos Hemaglutinativos Actividad antihelmíntica Actividad antibacteriana (Klebsiella pneumoniae, Pseudomonas aeruginosa, Candida albicans) Actividad antifúngica Actividad antiviral [68]
Chenopodium ambrosioides Semillas Ensayos preclínicos Actividad antileishmania (L. amazonensis) [69]

Tabla 6 Efectos biológicos reportados en las partes aéreas de plantas de la familia Portulacaceae 

Especie Tipo de ensayo Efecto biológico Referencias
Portulaca olerácea Ensayos preclínicos Antioxidante Disminución del H2O2 (peróxido de hidrógeno) producto del estrés oxidativo. Protección contra agentes neurotóxicos ambientales (Rotenona) [49]
Efectos neuroprotectores Estimula la expresión endógena de eritropoyetina, estabilizando la expresión de HIF-1a (subunidad alfa del factor 1 inducible por hipoxia o factor inducible por hipoxia) Disminuye la actividad de la caspasa 3 en neuronas. Incrementa la viabilidad de la neurona. Disminuye los daños causados por condiciones hipóxicas. [47]
Ensayos In vitro Ensayos preclínicos Actividades antidiabéticas Incremento de la captación extracelular de glucosa Mejoramiento de la secreción de insulina Actividad antioxidante [70]
Ensayos preclínicos Efectos antitumorales Propiedades inmunoestimulantes Inhibe la proliferación de células tumorales Incremento de células blancas, linfocitos CD4+T Disminución de la aspartato transaminasa sérica (AST), alanina transaminasa (ALT), nitrógeno ureico (BUN) y creatinina. [45]
Portulaca werdermannii Portulaca hirsutissima Ensayos In vitro Actividad antileshmania (Leishmania amazonensis) Actividad inmunomoduladora [46]
Talinum triangulare (Jacq.) Willd Ensayos In vitro Efecto de estabilidad de radicales libres. Elevada actividad antioxidante Actividad de quelación de iones metálicos iones de Fe [31]
Ensayos In vitro Actividad antioxidante Disminución de la peroxidación lipídica. [29]
Portulaca oleracea Ensayos preclínicos Efectos neuroprotectores Disminución del daño oxidativo ocasionado por D-galactosa en procesos de senescencia Mejoramiento de memoria y viabilidad de actividad neuronal Incremento de la actividad de enzimas antioxidantes (superóxido dismutasa (SOD), catalasa (CAT), glutatión peroxidasa (GPx) y glutatión reductasa (GR)) [48]

CONCLUSIONES

Actualmente México experimenta una dualidad en su situación alimentaria, por un lado, una alta producción de alimentos, pero con alta prevalencia de hogares con inseguridad alimentaria, cuyas cifras siguen en aumento en especial en poblaciones con bajo poder adquisitivo. La disponibilidad e insuficiencia de alimentos repercuten directamente con la ingesta diaria de nutrimentos y por ende en el estado nutricio de las familias. Se ha confirmado que los quelites, son alimentos consumidos y aceptados gastronómicamente, económicos y lo que es más importante, ofrecen una amplia variedad de fitoquímicos y nutrimentos esenciales en la salud humana. Es por ello, que la presente revisión destaca la importancia cultural y nutrimental de los quelites en la alimentación mexicana, por lo que se recomienda que estas especies se reincorporen dentro de la dieta y que se utilicen como una estrategia para complementar en conjunto con una dieta correcta las demandas nutrimentales de los diferentes estratos sociales, contribuyendo a la seguridad alimentaria de un país en constante cambio económico, de salud y climático.

Agradecimientos

Este trabajo fue apoyado por CONACYT (beca no. 273250), que permitió la realización de esta revisión derivada del trabajo experimental en poblaciones marginadas de México, para la promoción de estrategias encaminadas a la seguridad alimentaria en grupos vulnerables.

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Received: July 07, 2018; Revised: January 03, 2019; Accepted: April 15, 2019

*Dirigir correspondencia: Rebeca Monroy Torres. Laboratorio de Nutrición Ambiental y Seguridad Alimentaria. Departamento de Medicina y Nutrición, Campus León, Universidad de Guanajuato. Tel: (+52) 4772674900, Ext 3677. E-mail: rmonroy79@gmail.com

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