Resumos

Anurofauna da bacia do Rio Tijuco, Minas Gerais, Brasil e sua relação com taxocenoses de anfíbios do Cerrado e suas transições

Anurofauna from the Tijuco River basin, state of Minas Gerais, Brazil and its relationship with assemblages of amphibians from Cerrado and their transitions

Carlos E. Conte^{I, II}; Daniele R. da Silva^III; André P. Rodrigues^IV

^IDepartamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná, Caixa Postal 19020, 81531-980 Curitiba, PR, Brasil. Bolsista PRODOC/CAPES

^IIInstituto Neotropical: Pesquisa e Conservação, Caixa Postal 19009, 81531-980 Curitiba, PR, Brasil

^IIIPrograma de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais, Universidade Federal de Uberlândia, 38408-100, Uberlândia, MG, Brasil

^IVInstituto Brasileiro do Meio Ambiente e Recursos Naturais Renováveis - IBAMA, 47804-140, Barreiras, BA, Brasil

RESUMO

A supressão de paisagens naturais tem dizimado populações e/ou reduzido a área de ocorrência de muitas espécies de anuros, caso do Cerrado, dado o grande potencial econômico e velocidade de descaracterização por atividades humanas. Por este motivo, inventários de espécies são extremamente necessários nessas regiões que dependendo do grau de alteração ambiental podem prejudicar as atividades de dispersão e reprodução dos anuros. Este estudo tem por objetivo determinar a riqueza e a diversidade de modos reprodutivos da anurofauna da bacia do Rio Tijuco e comparar a composição da taxocenose dessa região com taxocenoses de anfíbios de outras regiões do bioma Cerrado e da floresta estacional semidecidual anteriormente estudadas. O estudo foi desenvolvido ao longo da bacia do Rio Tijuco numa extensão aproximada de 80 km. Através de quatro métodos de amostragem, foram registradas 40 espécies de anuros pertencentes a seis famílias, o que corresponde a 20% das espécies de anuros registradas para o Cerrado. As condições da paisagem favorecem espécies mais tolerantes e adaptadas ao clima mais seco, o que reflete numa taxocenose que possui baixa proporção de modos reprodutivos e uma elevada representatividade de modos generalizados, dependentes de água ou com adaptações contra dessecação. Em comparação com outras 15 localidades verificou-se que a anurofauna do Cerrado é típica, com baixa similaridade taxonômica com ecossistemas adjacentes. A diversidade de habitats e a expressiva riqueza de espécies tornam a bacia do Rio Tijuco de grande importância para a conservação da anurofauna do bioma Cerrado.

PALAVRAS-CHAVE: Anuros, distribuição, paisagem modificada, ecologia de comunidades.

ABSTRACT

The suppression of natural landscapes has decimated populations and/or reduced the area of occurrence of many anuran amphibian species. This is the scenario of Cerrado, given its great economic potential and the decay speed through human activities. For this reason, species inventories are extremely needed in such regions, where the dispersion activity and reproduction might be beset depending on the degree of environmental alteration. This study aims to determine the richness and the diversity of reproductive modes of the anurofauna from the Tijuco River basin and to compare the composition of the assemblage from such region with assemblages of amphibians previously studied from other regions within the biomes Cerrado and Mesophytic Semideciduous Forest. The study was carried out along the Tijuco River basin in and approximate extension of 80 km. We conduct four sampling methods where 40 species of anurans belonging to six families were registered. This corresponds to 20% of the species of anurans known to Cerrado. The landscape conditions favor species more tolerant and adapted to dry weather, which reflects an assemblage with lower proportions of reproductive modes and higher occurrence of generalized modes, dependent of water or adapted against desiccation. The comparison with 15 different localities revealed that the anurofauna from Cerrado is unique, with low taxonomic similarity to the adjacent ecosystems. The diversity of habitats and the expressive richness of species make the Tijuco River basin very important for the conservation of the anurofauna from the biome Cerrado.

KEYWORDS: Anura, distribution, modified landscape, community ecology.

O Cerrado é a segunda maior região biogeográfica da América do Sul, ocupando cerca de 25% do território brasileiro (EITEN, 1972; COUTINHO, 1978; KLINK et al., 2002). Por sua vasta distribuição, exibe um mosaico de fitofisionomias (KLINK et al., 2002) que abrigam uma elevada diversidade de anfíbios, sendo conhecidas cerca de 209 espécies, aproximadamente 22% do total encontrado no Brasil (VALDUJO et al., 2012).

Por infortúnio, informações básicas sobre as espécies de anfíbios desse bioma são praticamente inexistentes frente à elevada complexidade de ecossistemas que compõe o Cerrado (HADDAD et al., 1988; ROCHA, 1994; STRÜSSMANN, 2000; COLLI et al., 2002; DINIZ-FILHO et al., 2004a,b; ETEROVICK & SAZIMA, 2004; SILVEIRA, 2006; GIARETTA et al., 2008), havendo muitas localidades não amostradas ou com informações insuficientes sobre as espécies (COLLI et al., 2002; BASTOS, 2007; VALDUJO et al., 2012). Como agravante, a situação da conservação do Cerrado é particularmente crítica e, consequentemente da biota associada ao Bioma, dado o grande potencial econômico e velocidade de descaracterização por atividades humanas (KLINK & MACHADO, 2005). Muito se debate sobre declínio populacional e possíveis extinções de anuros ao redor do mundo (PHILLIPS, 1990; REASER, 2000), sendo a principal causa associada à destruição do habitat, que pode ser relacionada à poluição das águas e à contaminação por pesticidas (YOUNG et al., 2004).

Segundo MYERS et al. (2000), trabalhos sobre diversidade são particularmente importantes e urgentes em áreas de alta biodiversidade afetadas pela ação humana, situação em que se enquadra a Bacia do Rio Tijuco, onde parte da região está entre as áreas prioritárias para conservação na categoria extremamente alta (MMA, 2002). Assim, o presente estudo tem como objetivo determinar a riqueza e a diversidade de modos reprodutivos da anurofauna da bacia do Rio Tijuco, localizado no triângulo mineiro, Minas Gerais, Brasil e comparar a composição de espécies dessa região com taxocenoses de anfíbios de outras regiões do bioma Cerrado e da Floresta Estacional Semidecidual anteriormente estudadas.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo. A bacia do Rio Tijuco ocupa uma área de aproximadamente 27% do Triângulo Mineiro (SANTOS & BACCARO, 2004) e sua extensão abrange os municípios de Uberlândia, Uberaba, Veríssimo, Ituiutaba, Prata, Monte Alegre de Minas e Campina Verde, tendo como principais afluentes os rios Prata, Babilônia, Cabaçal, Douradinho, Panga e Estiva (SANTOS & BACCARO, 2004). A região - apesar da intensa alteração ambiental causada pela expansão da agricultura e pecuária (GOBBI et al., 2008) ­­ - , ainda conta com trechos remanescentes com fitofisionomias típicas do Cerrado latu sensu (SANTOS & BACCARO, 2004), seguindo a caracterização de EITEN (1972), cujas principais fisionomias reconhecidas são o cerradão, cerrado sensu stricto, campo cerrado, campo sujo e campo limpo.

O estudo foi desenvolvido nos municípios de Monte Alegre de Minas e Ituiutaba, ao longo da bacia do Rio Tijuco, em oito pontos de coleta numa extensão aproximada de 80 km (Fig. 1).

O clima predominante é o tropical, com duas estações bem definidas, uma quente e úmida, de outubro a março e outra menos quente e seca, de abril a setembro (SANTOS & BACCARO, 2004). Os índices pluviométricos variam de 1500 a 2000 mm, distribuídos irregularmente durante todo o ano, com maior volume (ca. de 50%) concentrados no verão (SANTOS & BACCARO, 2004).

Coleta de dados. Foram realizadas coletas mensais com duração de três dias cada, entre os meses de agosto de 2005 e fevereiro de 2006. A cada visita foram empregados quatro métodos para amostragem dos anuros: 1) levantamento em sítio de reprodução (sensu SCOTT JR. & WOODWARD, 1994) no qual o perímetro de cada corpo d'água foi percorrido lentamente, sendo registradas as espécies visualizadas bem como machos em atividade de vocalização; 2) transecção por busca auditiva e visual (adaptado de ZIMMERMAN, 1994) efetuado em um trecho de 1,5 km no interior da floresta, que foi percorrido lentamente, em linha reta, sendo registradas as espécies cujos machos vocalizam distantes de corpos d'água; 3) busca ativa, que consistiu na procura dos anfíbios embaixo de troncos, pedras e demais refúgios encontrados no entorno de cada corpo d'água e no interior de floresta, com um esforço de procura 62horas/pessoa em cada local. Além disso, duas fases adicionais de 12 dias foram realizadas nos meses de janeiro de 2007 e março de 2008, utilizando os mesmos métodos com a adição de 4) armadilhas de interceptação e queda (adaptado de CORN, 1994), que consiste de recipientes enterrados com a abertura ao nível do solo (pitfalls) e interligados por cercas-guia (drift-fences). Para distribuição das armadilhas, foram previamente escolhidos seis pontos, cada um próximo à margem do leito do Rio Tijuco. Em cada linha de 40 m foram distribuídos equidistantemente cinco baldes de 60 L.

Construção da base de dados para comparação da anurofauna. A composição das espécies do Rio Tijuco foi comparada com a de outras 15 localidades, que foram separadas em quatro ecossistemas: Cerrado (CER), Floresta Estacional Semidecidual (FES), transição entre o Cerrado e a Caatinga (CEC) e transição entre o Cerrado e a Floresta Estacional Semidecidual (CEF) (Tab. I). A base de dados foi compilada da literatura (Tab. I), sendo considerados apenas os registros de espécies obtidos em estudos com amostragens sequenciais durante os meses quentes e úmidos do ano, numa tentativa de trabalhar com listas de espécies mais acuradas, devido à sazonalidade na ocorrência temporal dos anuros (WELLS, 2007). Para evitar a interferência de problemas taxonômicos, foram excluídas das análises espécies não identificadas (affinis e confers) e as espécies do gênero Pseudis, devido a possíveis erros na identificação. Deste modo, foi gerada uma lista com 119 espécies em que 20% (n = 24 espécies) não foram consideradas. Os resultados foram inseridos em uma matriz de incidência (presença x ausência) de espécies por localidade. Modos reprodutivos são baseados em HADDAD & PRADO (2005) e a taxonomia seguiu FROST (2013).

Análises estatísticas. Para verificar se há diferença entre as taxocenoses de cada ecossistema foi conduzida uma Análise de Similaridade (ANOSIM). Esta análise testa a diferença entre dois ou mais grupos de unidades amostrais a partir de uma matriz de distâncias transformada em ranks (CLARKE, 1993; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Aqui, as unidades amostrais correspondem as localidades e a variável classificadora (grupos) as formações vegetais, utilizando como medida de distância o índice de Bray-Curtis. Para representar graficamente as diferenças entre os grupos, foi utilizada análise de escalonamento multidimensional não métrico (NMDS: CLARKE & WARWICK, 1994) utilizando como medida o índice de similaridade de Jaccard. Para verificar a contribuição relativa das espécies para a formação dos agrupamentos detectados na ANOSIM, foi usada uma análise de percentual de dissimilaridade (SIMPER: CLARKE, 1993). Considerando a alta riqueza, os resultados são baseados nas espécies que mais contribuíram utilizando como critério os valores de até 20% de contribuição cumulativa. Para verificar se a distribuição das taxocenoses analisadas é um efeito da distância geográfica, foi realizado o teste de correlação de Mantel (MANLY, 2008). Esse teste determina a significância de correlação entre matrizes de similaridade ou de distância a partir de dados multidimensionais e o posterior cálculo utilizando permutações de Monte Carlo (MANLY, 2008). As análises foram realizadas com os softwares PAST v.1.75b (HAMMER et al., 2001), Primer (CLARK & GORLEY, 2006) e R (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2012).

RESULTADOS

Foram registradas 40 espécies de anuros pertencentes a seis famílias: Bufonidae (1), Craugastoridae (1), Hylidae (15), Leiuperidae (7), Leptodactylidae (17), Microhylidae (4) e Odontophrynidae (2). Para atividade de vocalização e/ou reprodução, a maioria das espécies foi encontrada em açudes e poças temporárias (Tab. II). A proporção de modos reprodutivos foi de 0,22 (9 modos/40 espécies), sendo o modo reprodutivo 01 o mais comum na área estudada, utilizado por 22 espécies (58% do total) e com grande representatividade em Hylidae (Tab. II).

A anurofauna do Bioma Cerrado é típica, e apresenta baixa similaridade taxonômica com os ecossistemas adjacentes (R = 0,47, P = 0,002; Tab. III, Fig. 2). A composição e distribuição das taxocenoses analisadas são reguladas pela distância geográfica (r² = 0,72; p < 0,0001), com uma dissimilaridade média de aproximadamente 50% (͞x 48,18 ± 7,95), sendo que a maior diferença percentual ocorre entre a CEC e CEF e a menor entre a FES e CEF (Tab. III). Apenas 22 das 95 espécies consideradas na análise contribuíram para a dissimilaridade na composição de espécies entre os quatro ecossistemas (Tab. IV).

DISCUSSÃO

Ainda que a bacia do Rio Tijuco esteja descaracterizada pelo elevado grau de desmatamento que sofre há décadas, apresenta uma anurofauna diversa. O número de espécies registradas representa 20% daquelas esperadas para o Cerrado brasileiro (VALDUJO et al., 2012), sendo uma das maiores listagens para uma localidade dentro do bioma (ver revisão em NOMURA et al., 2012). Por ser a segunda maior ecorregião da América do Sul, o Cerrado abrange diferentes ecossistemas, apresentando grande heterogeneidade ambiental (KLINK et al., 2002), que é responsável pela maior disponibilidade de micro-hábitat acomodando mais espécies (PIANKA, 1967; HUSTON, 1994; AFONSO & ETEROVICK, 2007; BASTAZINI et al., 2007; RICHTER-BOIX et al., 2007; VASCONCELOS et al., 2009; WERNER et al., 2009; HAMMER & PARRIS, 2011; SILVA et al., 2011, 2012).

Eventos históricos de dispersão de espécies, condições ambientais (relevo, altitude, clima e vegetação) e extinções locais são fatores que influenciam na composição e similaridade de espécies (JOHN-ALDER et al., 1988; RICHTER-BOIX et al., 2007; GOTELLI et al., 2009; KELLER et al., 2009). No Brasil, estudos com distribuição têm revelado a influência dos domínios morfoclimáticos na composição de taxocenoses de anuros (CRUMP, 1971; CONTE & ROSSA-FERES, 2006, ZINA et al., 2007; VASCONCELOS et al., 2010), o que torna a distância geográfica e, consequentemente, as variáveis abióticas locais, mecanismos responsáveis pela estruturação dos padrões de composição e similaridade de espécies (INGER & VORIS, 1993; PARRIS, 2004; VASCONCELOS et al., 2010).

O Cerrado tem como característica uma grande estacionalidade, com concentração de chuva nos meses de primavera e verão, enquanto que na estação seca os índices pluviométricos mensais são drasticamente reduzidos, podendo chegar a zero. Além disso, é formado por um mosaico complexo de savanas, campos e florestas secas cujo processo prevalente ecológico é o fogo, que influencia drasticamente na estrutura do ecossistema (EITEN, 1972; KAUFFMAN et al., 1994). Nestas condições, a sobrevivência dos organismos vai depender de características anatômicas, fisiológicas e comportamentais, favorecendo espécies mais tolerantes e adaptadas (ANDERSEN et al., 2005). No caso de anuros, parece ser refletido na baixa proporção de modos reprodutivos e a elevada representatividade de modos generalizados (modos 1 e 2) ou mais resistentes à dessecação e adaptados à insolação (11 e 30) pode ocupar habitats com chuvas imprevisíveis. Segundo DUELLMAN & TRUEB (1986), a diversificação e especialização de modos tem mais relação com as características ambientais de determinada localidade do que com relações filogenéticas e a ausência de uma maior variedade de micro-hábitats úmidos, impede uma alta proporção de espécies que apresentem modos reprodutivos especializados. Não obstante, a elevada representatividade de modos reprodutivos generalizados pode ocorrer em decorrência da menor heterogeneidade ambiental dessas localidades, principalmente decorrente da maciça paisagem agropastoril bem como uma sazonalidade acentuada, quando comparadas com a Floresta Atlântica, tal como ocorre em outras regiões de áreas abertas alteradas: 0,2 (4 modos/21 espécies), em Rio Claro (TOLEDO et al., 2003); 0,15 (4 modos/27 espécies) em Nova Itapirema (VASCONCELOS & ROSSA-FERES, 2005).

Das 40 espécies registradas, mais da metade fazem o depósito de seus ovos e têm o desenvolvimento dos seus girinos em ambientes lênticos (modo 1, conforme HADDAD & PRADO, 2005). Ovos depositados diretamente na água em ambientes lênticos e totalmente dependentes da água para todas as fases do desenvolvimento larval é o modo mais comum e filogeneticamente difundido e generalizado (DUELLMAN & TRUEB, 1986). Os modos que envolvem ninhos de espuma construídos pelos representantes da família Leptodactylidae (modos 11, 13 e 30), também são bem difundidos entre as espécies do cerrado, pois provém uma excelente proteção contra dessecação (DUELLMAN & TRUEB, 1986; DOWNIE, 1988; PRADO et al., 2002).

A dependência da água pelos anfíbios da bacia do Rio Tijuco demonstra a importância destes tipos de ambientes para a manutenção das espécies locais, onde todos os ambientes lênticos e lóticos, bem como a estrutura física de seu entorno, são de interesse para a preservação da anurofauna. Neste sentido, vale ressaltar que mais de 50% das espécies de anfíbios da região foram registradas em locais alterados por perturbações humanas, como os açudes temporários que são utilizados para irrigação de lavouras ou fonte d'água para gado, tal como observado por GIARETTA et al. (2008). As paisagens com maior oferta de corpos d'água podem ocasionar maior chance de encontro destes novos habitats para reprodução (HAZELL et al., 2001; NOMURA et al., 2012). Além disso, como a maioria dos corpos d'água artificiais da região é temporário, inviabiliza a existência de taxocenoses de peixes e favorece a ocupação pelos anuros, uma vez que peixes afetam a diversidade de presas - no caso girinos - , produzindo padrões de distribuição e diversidade distintos entre habitats com e sem estes predadores (HEYER et al., 1975; HERO et al., 2001; EGAN & PATON, 2004). Apesar da imensa alteração ambiental causada por pastagens (LONGO et al., 1999; KAIMOWITZ, 2002) é um tipo de uso de solo diferente de outras culturas que apresentam intensa expansão nos domínios do Cerrado como o cultivo da cana-de-açúcar (NASSAR et al., 2008), uma monocultura de crescimento rápido e ciclo curto, havendo grande demanda de água, o que frequentemente leva à exaustão de nascentes e mananciais (GUARNIERI & JANNUZZI, 1992), além alteração da diversidade animal, como por exemplo taxocenoses de aves (PIRATELLI et al., 2005).

Apesar da maioria das espécies serem caracterizadas como de área aberta e potenciais colonizadores de habitat antrópicos, há uma relação positiva da abundância e riqueza de espécies de anfíbios com a área de cobertura florestal nativa (HECNAR & M'CLOSKEY, 1997; VALLAN, 2000; GUERRY & HUNTER, 2002), na qual os fragmentos florestais exercem influência na ocupação dos corpos d'água localizados em área aberta (LAAN & VERBOOM, 1990). Ademais, os fragmentos florestais são de extrema importância para a dispersão dos juvenis de anuros, que evitam as áreas abertas devido ao alto risco de dessecação (ROTHERMEL & SEMLITSCH, 2002; ROTHERMEL, 2004) e podem servir de refúgios para os adultos algumas espécies (WEYRAUCH & GRUBB, 2004). Nos remanescentes florestais estudados, grande quantidade de jovens de Leptodactylus mystacinus, L. mystaceus e adultos de Dendropsophus cf. melanargyreus e Chiasmocleis albopunctata foram capturados em armadilhas de interceptação e queda e/ou encontrados pela busca ativa no interior de remanescentes florestais, além das espécies registradas em atividade de vocalização exclusivamente no interior dos remanescentes florestais, caso de Odontoprhynus cultripes, Proceratophrys sp. (gr. cristiceps) e Barycholos ternetzi. Desse modo, as espécies registradas certamente não estarão distribuídas ao longo de toda a área, podendo ocorrer substituições e até mesmo a ausência de algumas delas em alguns pontos específicos.

Toda região do Triângulo Mineiro foi intensamente devastadas desde o século XIX, em razão do solo oferecer condições favoráveis para a pecuária (GOBBI et al., 2008). Certamente essas modificações interferiram e continuam a influenciar a dinâmica das populações e a distribuição das espécies, uma vez que as principais causas da alteração na riqueza e abundância de anfíbios é a supressão da cobertura vegetal (AICHINGER, 1991; TOCHER et al., 1997; MARSH & PEARMAN, 1997). Porém não se sabe o real impacto sobre a taxocenose de anuros local porque que não existem dados bionômicos pretéritos à alteração ambiental.

Assim, numa perspectiva de conservação, o que se pode afirmar é que a expressiva riqueza de anuros é atribuída à complexidade da paisagem, alternando áreas abertas com corpos d'água artificiais que possibilitam o sucesso reprodutivo de diversas espécies de anuros (VASCONCELOS & ROSSA-FERES, 2005; NOMURA et al., 2012), associados a remanescentes florestais que servem para manutenção de espécies estritamente florestais quanto refúgio para espécies de áreas abertas (WEYRAUCH & GRUBB, 2004; SILVA & ROSSA-FERES 2007).

Agradecimentos

À Darlene da Silva Gonçalves e Gledson Vigiano Bianconi pela leitura do manuscrito. À Coordenadoria de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa concedida a C.E.C. (PRODOC nº 18-32/2010).

Recebido em 24 de abril de 2013

Aceito em 14 de agosto de 2013

Datas de Publicação

Histórico